História evolutiva das espécies do gênero Mycetophylax Emery, 1913 (Hymenoptera: Formicidae): formigas endêmicas de restinga

Abstract

As formigas do gênero Mycetophylax pertencem à tribo Attini e são restritas a ecossistemas de dunas da costa do oceano Atlântico. Estas formigas são um grupo taxonômico interessante para o estudo dos efeitos das mudanças climáticas e geológicas do passado sobre a evolução dos habitats abertos costeiros da Mata Atlântica, conhecidos como restinga. Assim, o principal objetivo deste trabalho foi conduzir um estudo sobre a evolução do gênero Mycetophylax por meio de diferentes abordagens, a fim de fornecer informações sobre a diversificação e evolução destes organismos em ambientes abertos de dunas. Para atingir nossos objetivos conduzimos estudos de filogenia molecular, citogenética, e genética de populações, em um contexto evolutivo. As espécies foram caracterizadas citogeneticamente e seus cromossomos foram submetidos às técnicas de bandamento C e coloração por fluorocromos. A integração desses dados a uma hipótese filogenética permitiu a inferida de uma hipótese de evolução cromossômica para o gênero Mycetophylax. A análise filogeográfica de M. simplex permitiu testar o impacto das mudanças paleoambientais sobre a história das populações da costa brasileira sul e sudeste do Atlântico. Além disso, avaliamos como os eventos de regressão e transgressão marinha influenciou a estrutura demográfica desta espécie ao longo de sua área de distribuição. A hipótese filogenética inferida a partir dos genes nucleares wingless e long wave rhodopsin sugerem que o gênero Mycetophylax, em sua atual designação, é monofilético. As espécies M. simplex e M. conformis agruparam em um ramo que é grupo irmão de M. morschi e todas as espécies formam um grupo monofilético com alto suporte estatístico. M. morschi apresentou dois cariótipos, com colônias 2n=26 e 2n=30. M. conformis e M. simplex apresentaram o número diploide de cromossomos igual a 30 e 36, respectivamente. Observou-se que os resultados dos padrões de bandamento cromossômico concordam com a hipótese de filogenia molecular inferida para o gênero. O cariótipo ancestral estimado por meio da abordagem filogenética bayesiana foi n=17. Este resultado sugere que eventos de fusão cromossômica estiveram envolvidos na redução dos cariótipos de M. morschi e M. conformis e fissão cromossômica em M. simplex. A genealogia do gene mitocondrial citocromo oxidase I (COI) de M. simplex sugeriu uma baixa estrutura filogeográfica. Os haplótipos estiveram distribuídos em toda a sua área de distribuição ao longo da costa do Atlântico. Não foram identificadas barreiras evidentes ao fluxo gênico entre as populações de M. simplex e elas parecem ter experimentado um longo período de estabilidade demográfica até expansões populacionais recentes. Estas expansões foram coincidentes com os níveis mais baixos do oceano durante o Quaternário. Esses resultados oferecem evidências adicionais convincentes de que os habitats abertos da costa do Atlântico Sul foram ambientes dinâmicos que influenciaram a diversificação e distribuição das espécies.

The ants of the genus Mycetophylax belongs to the tribe Attini and are endemic to sand dune coastal environments of Atlantic Ocean. These ants are an ideal group to examine the impact of geological and climatic changes over the past on the evolution of open habitats associated with Atlantic Forest, known as restinga. The main aim of this thesis is to evaluate the evolution of the genus Mycetophylax by means of different approaches in order to provide insights about the diversification of these ants on the harsh environment of coastal sand dunes. In order to achieve our objectives, the three species of the genus were studied using molecular phylogenetics, cytogenetics and populations genetics, under an evolutionary context. The three species were cytogenetically characterized and the chromosomes were submitted to banding techniques (C-banding and Fluorochrome staining). Using an integrative approach we inferred a chromosome evolution hypothesis for the genus Mycetophylax. A phylogeographic stud was carried out with the species M. simplex to test the relative impact of palaeoenvironmental changes on the population history of south and southeast Brazilian Atlantic Coast. Besides, we tested how the marine regression and introgression had facilitated the gene flow from south to northern distribution of this ant. M. simplex and M. conformis appear as a sister group of M. morschi and the genus are monophyletic, as suggested by published morphological analysis. M. morschi showed a polymorphic number of chromosomes, with colonies showing 2n=26 and colonies 2=30 chromosomes. M. conformis presented a diploid chromosome number of 30 chromosomes, while M. simplex showed 36 chromosomes. The banding patterns were agreement with the molecular phylogenetic hypothesis inferred based on nuclear protein-coding genes. The ancestral haploid chromosome number inferred by Bayesian phylogenetic approach of Mycetophylax genus was 17. These results also claimed that fusions were responsible for the evolutionary reduction in chromosome numbers of M. conformis and M. morschi karyotypes and a fission rearrangement towards M. simplex karyotype. The mitochondrial DNA (mtDNA) gene genealogy of M. simplex suggested a shallow phylogeographic structure with haplotypes distributed throughout their distribution range along the Atlantic Coast. There was no evident genetic break between populations and they seem to have experienced a long period of demographic stability until population expansions that were coincident with the lowest level of the sea during the quaternary. Our findings offer compelling evidences that the coastal open habitats of South Atlantic were an evolutionary dynamic environment underpinning species diversity and distribution.