New insights into the role played by nickel and picolinic acid in the rice-Bipolaris oryzae interaction

Abstract

Brown spot, caused by Bipolaris oryzae, is one of the most important diseases of rice worldwide. Considering the importance of the micronutrient nickel (Ni) on plant metabolism and the great potential of the non-host selective toxin α-picolinic acid (PA) to be used enhancing plant resistance against diseases, the present study aimed to investigate (i) the effect of Ni on increasing rice resistance to brown spot and (ii) the effect of PA spray on the photosynthetic performance of rice plants infected by B. oryzae and whether high concentrations of PA could affect brown spot development. For the first goal, rice plants were grown in nutrient solution non-amended (-Ni plants) or amended (+Ni plants) with Ni and non-inoculated or inoculated with B. oryzae. There were significant increases in foliar Ni concentration and lower disease severity for +Ni in contrast to -Ni plants. The foliar tissues of -Ni plants were massively colonized by hyphae of B. oryzae in comparison to the leaf tissues of +Ni plants resulting, therefore, in more cellular damage as indicated by the high malondialdehyde concentration. In general, the activities of the defense enzymes chitinase, β-1,3-glucanase, peroxidase, polyphenoloxidase, and phenylalanine ammonia-lyase showed the same pattern between -Ni inoculated and +Ni inoculated plants during B. oryzae infection. High peroxidase activity for +Ni inoculated plants occurred at the earlier stage of fungal infection. High lipoxygenase activity for -Ni plants may have contributed to disease development. The photochemical performance of -Ni inoculated plants (lower maximum photochemical efficiency of photosystem II (PSII) (F v /F m ) values) was much more affected in comparison to +Ni inoculated plants. High values for effective yield of the PSII (Y(II)) and electron transport rate (ETR) for +Ni plants indicated their efficiency in allocating the absorbed light energy to the photochemical process. For the second goal, rice plants were sprayed with PA at the concentrations of 0 (PA 0), 1 (PA 1), 3 (PA 3), and 5 mg mL -1 (PA 5). The in vitro assays showed that fungal mycelial growth was inhibited by PA in a dose-dependent manner, conidia germination was not affected, and conidial germ tube length only decreased for PA 5. The higher PA concentrations, PA 3 and PA 5, caused necrotic lesions on non-inoculated plants. The symptoms of brown spot were reduced by PA 1 and PA 3 in comparison to non-sprayed plants. Lesions originated from B. oryzae infection and PA toxicity overlapped for inoculated plants sprayed with PA 3 and PA 5. The photochemical performance of non-inoculated plants was hampered by PA 3 and PA 5. The high concentration of photosynthetic pigments and less impairment on the photosynthetic performance of inoculated plants sprayed with PA 1 were noticed based on the values of F v /F m , Y(II), yield for dissipation by down- regulation (Y(NPQ)), yield for non-regulated dissipation (Y(NO)), and ETR in comparison to inoculated plants non-sprayed with PA. In conclusion, these studies highlight the potential of Ni to increase rice resistance to brown spot through active participation of some defense enzymes, a robust antioxidative system, and a better photochemical performance and the potential of low concentrations of PA to decrease brown spot severity while preserving the photosynthetic capacity of the infected plants while the highest PA concentration did not seem to benefit B. oryzae infection. Therefore, either Ni or PA presents great potential for brown spot management in rice production. Keywords: Antioxidative metabolism. Brown spot. Foliar disease. Host defense responses. Micronutrient. Necrotrophic pathogen. Non-host selective toxin. Photosynthesis. Plant nutrition.

A mancha parda, causada por Bipolaris oryzae, é uma das doenças mais importantes do arroz no mundo. Considerando a importância do micronutriente níquel (Ni) no metabolismo das plantas e o grande potencial da toxina não seletiva ácido α-picolínico (AP) para ser utilizado no aumento da resistência de plantas às doenças, o presente estudo teve como objetivos investigar (1) o efeito do Ni no aumento da resistência do arroz à mancha parda e (2) o efeito da pulverização de PA no desempenho fotossintético de plantas de arroz infectadas por B. oryzae e se altas concentrações de AP poderiam afetar o desenvolvimento da mancha parda. Para o primeiro objetivo, plantas de arroz foram cultivadas em solução nutritiva não suprida (plantas -Ni) ou suprida (plantas +Ni) com Ni e não inoculadas ou inoculadas com B. oryzae. Houve aumento significativo na concentração foliar de Ni e menor severidade da doença para plantas +Ni em contraste com as plantas -Ni. Os tecidos foliares das plantas -Ni foram colonizados massivamente por hifas de B. oryzae em comparação com os tecidos foliares das plantas +Ni resultando, portanto, em maior dano celular conforme indicado pela alta concentração de aldéido malônico. Em geral, as atividades das enzimas de defesa quitinase, β-1,3- glucanase, peroxidase, polifenoloxidase e fenilalanina amônia-liase mostraram o mesmo padrão entre plantas inoculadas -Ni e +Ni durante a infecção por B. oryzae. Maior atividade de peroxidase para plantas +Ni inoculadas ocorreu no estágio inicial da infecção. A maior atividade de lipoxigenase para plantas -Ni pode ter contribuído para o desenvolvimento da doença. O desempenho fotoquímico das plantas -Ni inoculadas (menor eficiência fotoquímica máxima do fotossistema II (FSII) (F v /F m )) foi muito mais afetado em comparação com as plantas +Ni inoculadas. Valores altos para rendimento efetivo do FSII (Y(II)) e taxa de transporte de elétrons (ETR) para plantas +Ni indicaram sua eficiência na alocação da energia luminosa absorvida no processo fotoquímico. Para o segundo objetivo, as plantas de arroz foram pulverizadas com AP nas concentrações de 0 (AP 0), 1 (AP 1), 3 (AP 3) e 5 mg mL -1 (AP 5). Os ensaios in vitro mostraram que o crescimento micelial fúngico foi inibido por AP de maneira dependente da dose, a germinação de conídios não foi afetada e o comprimento do tubo germinativo dos conídios diminuiu apenas para AP 5. As concentrações mais elevadas de AP, AP 3 e AP 5 causaram lesões necróticas em plantas não inoculadas. Os sintomas da mancha parda foram reduzidos por AP 1 e AP 3 em comparação às plantas não pulverizadas com AP. As lesões originadas pela infecção de B. oryzae e pela toxicidade do AP se sobrepuseram nas plantas inoculadas e pulverizadas com AP 3 e AP 5. O desempenho fotoquímico das plantas não inoculadas foi prejudicado por AP 3 e AP 5. A alta concentração de pigmentos fotossintéticos e menor comprometimento no desempenho fotossintético das plantas inoculadas pulverizadas com AP 1 foi observado com base nos valores de F v /F m , Y(II), rendimento da dissipação não fotoquímica (Y(NPQ)), rendimento da dissipação não regulada (Y(NO)) e ETR em comparação com plantas inoculadas não pulverizadas com AP. Em conclusão, os resultados do presente estudo destacam o potencial do Ni em aumentar a resistência do arroz à mancha parda por meio da participação ativa de algumas enzimas de defesa, um sistema antioxidante robusto e um melhor desempenho fotoquímico. Além disso, o potencial das menores concentrações do AP em diminuir a severidade da mancha parda preservando a capacidade fotossintética das plantas infectadas enquanto a maior concentração de AP não favoreceu a infecção por B. oryzae. Assim, tanto o Ni quanto o AP apresentam grande potencial para o manejo da mancha parda na produção de arroz. Palavras-chave: Doença foliar. Fotossíntese. Mancha parda. Metabolismo antioxidante. Micronutriente. Nutrição de plantas. Patógeno necrotrófico. Respostas de defesa do hospedeiro. Toxina não seletiva.