Formigas-cortadeiras versus chaguinha (Tropaeolum majus): personalidade, rede social e toxicidade

Abstract

A maioria das espécies vegetais cultivadas e utilizadas pelo homem é susceptível às formigas-cortadeiras, as quais cultivam o fungo Leucoagaricus gongylophorus como fonte de suprimento alimentar. Para manter o fungo viável, as formigas utilizam de uma gama de substratos que são constantemente renovados. No entanto, essas formigas são capazes de refinar a escolha dos vegetais, por que percebem diferenças mínimas nas folhas. O forrageamento é uma tarefa de grande importância na vida da colônia e envolve uma série de comportamentos que se diferem consistentemente e se moldam dependendo do contexto em que estão inseridas. Estas diferenças comportamentais, se consistentes ao longo do tempo, são definidas como personalidade e potencialmente afeta o forrageamento da colônia. Diferentes personalidades podem interferir também na rede de interação entre as operárias e suas redes sociais. Assim, estressores que modifiquem aspectos comportamentais da vida das colônias de formigas-cortadeiras potencialmente vertem-se em ferramentas alternativas para o manejo desses indivíduos. Neste cenário, o objetivo deste trabalho foi: 1) reconhecer e traçar a personalidade das colônias de formigas quenquéns das subespécies Acromyrmex subterraneus subterraneus e Acromyrmex subterraneus molestans e possíveis alterações desta após provimento de um substrato considerado danoso à colônia como as folhas de chaguinha (Tropaeolum majus L. Tropaeolaceae); 2) reconhecer as redes sociais nessas colônias, seus pontos centrais e contrastar as redes encontradas sob diferentes recursos alimentares; e 3) avaliar a toxicidade da quercetina, material advindo do fracionamento de folhas de chaguinha, às operárias dessas duas subespécies de cortadeiras e ao fungo simbionte. Para tanto, as colônias foram mantidas em laboratório a 25±5°C, 75±5 U.R. e 12:12 (L:E). Cinco dimensões da personalidade foram avaliadas, a saber: agressividade, atividade, atrevimento, exploração e sociabilidade. Estas dimensões foram avaliadas através do número de ações realizadas em bioensaios explorando cada uma das dimensões. A variação da personalidade foi determinada principalmente como resultado das colônias, não das subespécies. Verificou-se, ainda, sua alteração mediante o provimento de folhas de chaguinha, e redução da viabilidade do fungo simbionte. As redes sociais foram formadas a partir da contagem das interações dos indivíduos de cada grupo de operárias após o encontro de dois estímulos: material vegetal e presença de indivíduos heteroespecíficos. As redes apontam as castas forrageadora e lixeira como as mais centrais nas redes e a casta das babás ou jardineiras como a mais periférica em ambos os tratamentos. Os números de interações entre as castas após o oferecimento de capuchinha foram menores. Sabendo da capacidade de chaguinha de alterar o comportamento das operárias e de reduzir a viabilidade do fungo, a quercetina, material obtido do fracionamento de suas folhas, foi diluída em dieta de água e mel na concentração de 5 mg/mL. A quantidade de 1mL de dieta acrescida com quercetina foi oferecida às operárias e alcançou mortalidade de 100% ao longo de três dias. O material ainda foi testado contra o fungo isolado em placa de Petri; no entanto, não apresentou efeitos significativos em sua inibição. Este trabalho mostrou que chaguinha é capaz de alterar a personalidade das colônias, interferir nas redes sociais e causar mortalidade de operárias, figurando, portanto, entre as espécies vegetais promissoras no controle de formigas-cortadeiras.

Most vegetal species used by humans are vulnerable to leaf-cutting ants. They cultivate the fungus Leucoagaricus gongylophorus as a food source and, to keep the fungus viable, the ants use a range of plant substrates that are regularly renewed. Furthermore, these ants are able to refine the vegetal choices by detecting minimum differences in the leaves. Foraging is a very important task in the colony’s life and involves a series of behaviors that differ and adjust repeatedly, depending on the circumstances. Such consistent behavioral differences across time and/or scenarios are recognized as personality. Different personalities that may interfere in the construction of the interactions web involving workers are called social networks. As stressors that affect behavioral traits in the leaf-cutting ant colonies are potentially useful as alternatives pest management tools against this pest species, they were the focus of the present study. The objective of this work was: 1) to trace the colony personalities of the species Acromyrmex subterraneus subterraneus and Acromyrmex subterraneus molestans, as well as to assess their possible alterations after provision of leaves of Tropaoelum majus, a plant considered toxic to the colonies; 2) to recognize the social networks and their central points and to compare the founded networks under different food sources, including T. majus; and 3) to evaluate quercetin toxicity, a chemical obtained from T. majus leaf fractions, to the workers of these ants species and to the symbiotic fungus. For this, the colonies were maintained under laboratory conditions of 25±5oC, 75±5% R.U. and 12:12 hours (L:D). Five dimensions (aspects) of personality were assessed through specific bioassays: aggressiveness, activity, boldness, exploration and sociability. Personality variation was found to come mainly from the individual colonies, not from the species; their change was confirmed when T. majus leaves were used and also because the fungus garden suffered reduction in viability. The social networks evolved after the release of two stimuli: the vegetable sources and the addition of a heteroespecific; the interaction numbers between individuals after stimuli of each worker groups served as confirmation. The networks indicated that the foragers and waste workers are the most central points and the minima workers are the most secluded points in both treatments. The interaction numbers among castes were smaller after use of T. majus leaves. Knowing the T. majus ability of triggering worker behavioral changes and of reducing the fungus viability, 5 mg of quercetin in 1 mL of water and honey solution (1:1) were offered to the workers via ingestion and resulted in 100% of mortality in three days. Quercetin was also tested against the isolated fungus but did not produce inhibitory effects. This work showed that leaves of T. majus are able to alter personalities, to interfere in social networks and to cause worker mortality, standing out among the promising plant species for the leaf-cutting ant control.