Comportamento alimentar e crescimento populacional de fitossuccívoros em plantas Bt ou submetidas a herbivoria por lagarta

Abstract

Embora altas infestações por insetos fitossuccívoros em cultivos de plantas Bt ocorram com frequência, estudos sobre as possíveis causas do fenômeno tem recebido relativamente pouca atenção. Aqui foi avaliado o comportamento alimentar e o desempenho demográfico de insetos fitossuccívos em milho e soja Bt, e em plantas de milho submetidas a herbivoria por lagarta. Em milho Bt, foi avaliado o efeito de plantas expressando as toxinas Cry1Ab ou Cry1F em dez gerações do pulgão Rhopalosiphum padi (Hemiptera: Aphidae). Na interação entre herbívoros de guildas diferentes, mediada por uma cultivar de milho, testou-se a hipótese de que a herbivoria por Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) afeta o pulgão Rhopalosiphum maidis (Hemiptera: Aphidae). Em soja Bt, Bemisia tabaci biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) foi estudada em plantas expressando a toxina Cry1Ac. Variáveis do desempenho demográfico e comportamento alimentar de R. padi mostraram que o inseto foi negativamente afetado quando exposto ao milho Bt Cry1Ab ao longo do tempo. Por outro lado, em milho Cry1F o pulgão produziu maior número de ninfas ao longo do tempo, mas a taxa intrínseca de crescimento populacional foi inalterada ao longo das gerações e em relação ao milho não-Bt. Isto indica que os milhos Cry1Ab e Cry1F não devem facilitar os pulgões R. padi a tornarem-se pragas mais importantes economicamente por não aumentarem o crescimento populacional do inseto. O estudo da interação entre herbívoros de guildas diferentes em plantas de milho demonstrou que apesar de larvas de S. frugiperda induzirem inibidores de protease, a herbivoria prévia pelas lagartas não afetou negativamente o desempenho e comportamento alimentar de R. maidis. Para a mosca branca, as taxas de crescimento populacional (Ro e r m ) deste inseto na soja Bt foram maiores do que na soja não-Bt, mostrando que a variedade de soja Cry1Ac favorece o crescimento populacional de B. tabaci. Além disso, registros de comportamento alimentar pelo Electrical Penetration Graph mostraram maior tempo de salivação e de ingestão do floema associados à alimentação de B. tabaci na soja Bt, o que indicam maior probabilidade de B. tabaci alimentando-se na soja Bt transmitirem vírus fitopatogênico. Em conclusão, os resultados deste trabalho mostram que os milhos Cry1Ab e Cry1F não favorece o crescimento populacional nem o comportamento alimentar de R. padi, o que implica que não devem facilitar pulgões a tornarem-se pragas mais importantes economicamente em cultivos de milho de uma única toxina Bt. Por outro lado, a soja Cry1Ac testada aumentou as taxas de crescimento populacional de B. tabaci e o inseto apresentou maior tempo de salivação e de ingestão do floema, o que pode levar a altas infestações e aumentar o risco de transmissão de fitoviroses, mas isto deve ser testado em outras variedades de soja. Por fim, não houve interferência entre S. frugiperda e R. maidis quando a lagarta é primeiro fitófago na planta e este estudo é um primeiro passo para um melhor entendimento da interação entre herbívoros de guildas diferentes em milho, sendo que esta linha de pesquisa merece futuros esforços.

Although high infestations by sucking insects in some Bt crops often occurs, studies on mechanistic causes of the phenomenon has received relatively little attention. Here it was assessed the feeding behavior and demographic performance of sucking insects, on Bt maize and soybean, as well as on maize plants previously fed by caterpillars. On Bt maize, the effects of plants producing Cry1Ab or Cry1F toxins were studied over ten generations of the aphid Rhopalosiphum padi (Hemiptera: Aphidae). The interaction between herbivores of different guilds, mediated by a maize plant was also studied to test whether previous herbivory by Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) larvae indirectly affected the aphid Rhopalosiphum maidis (Hemiptera: Aphidae). On Bt soybean, the effect of a Cry1Ac-producing variety was studied on Bemisia tabaci biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae). Demographic performance and feeding behavior of R. padi aphids showed that this insect was adversely affected when exposed to Cry1Ab maize over time. Conversely, on the Cry1F maize, the aphids produced more nymphs over time, but the intrinsic rate of population increase was unchanged over the generations and in relation to non-Bt maize. This indicates that Cry1Ab and Cry1F maize should not facilitate the aphids R. padi to become more economically important pests by not increasing its population growth on the plants. The study of the interaction between herbivores of different guilds on maize plants showed that is spite of induction of protease inhibitors by S. frugiperda larvae, the prior herbivory by the caterpillars did not negatively affected the performance and feeding behavior of R. maidis. For the whitefly, population growth rates (R o and rm) of this insect were higher on Bt than on non-Bt soybeans, showing that the Bt soybean variety favors the population growth of B. tabaci. In addition, records of feeding behavior in Electrical Penetration Graphs showed increased salivation and ingestion of phloem associated with B. tabaci feeding on soybean Bt, which indicates a higher risk of B. tabaci feeding on soybean Bt to transmit phytopathogenic viruses. In conclusion, this study shows that Cry1Ab or Cry1F maize did not favor the population growth or the feeding behavior of R. padi, which do not facilitate aphids to become more economically important pests in single-toxin Bt maize. On the other hand, the Cry1Ac soybean tested increased population growth rates of B. tabaci and the insect showed increased salivation and ingestion of phloem, which can lead to higher infestations and increased risk of fitovirus transmission, but this should be tested in other soybean varieties. Finally, there was no competition between S. frugiperda and R. maidis when the caterpillar was the first herbivore on the plant, and this study is a first step for a better understanding of the interaction between herbivores of different guilds in maize, which deserves future research efforts.