Effects of green and black tea kombuchas consumption on the body composition, intestinal health, and markers of metabolism, oxidative stress, and inflammation in Wistar rats and humans

Abstract

A kombucha é uma bebida obtida pela fermentação de chá verde ou preto por bactérias acéticas, bactérias láticas e leveduras, cujo consumo aumentou exponencialmente nos últimos anos. Estudos in vitro e in vivo sugerem um potencial benefício relacionado ao consumo de kombucha devido, principalmente, ao seu elevado teor de compostos fenólicos. Entretanto, ainda não há consenso na literatura, especialmente em relação à saúde humana. O objetivo deste estudo é avaliar o efeito do consumo regular de kombucha de chá verde e preto sobre a saúde intestinal de ratos Wistar, bem como o consumo regular de kombucha de chá preto sobre a saúde intestinal e marcadores metabólicos, de estresse oxidativo e inflamatórios em adultos com ou sem obesidade. O estudo com animais foi conduzido a partir de amostras obtidas em estudo prévio. Após serem alocados aleatoriamente em um dos grupos, os animais receberam uma das seguintes dietas por dez semanas: dieta padrão (AIN-93M) (n=10); dieta rica em gordura saturada e frutose (HFHF) (n=10); HFHF + kombucha de chá verde (n=10); HFHF + kombucha de chá preto (n=10). Amostras de fezes e do ceco foram utilizadas nas análises. Para o estudo com seres humanos, foram incluídos 23 indivíduos eutróficos e 23 indivíduos com obesidade. Durante oito semanas consecutivas, os participantes consumiram 200 mL de kombucha de chá preto/dia. Eles foram orientados a manter o consumo alimentar habitual e o mesmo padrão de atividade física ao longo do estudo. Amostras de sangue, fezes e urina foram coletadas antes (baseline) e após a intervenção. Em ratos Wistar, kombuchas de chá verde e preto foram capazes de modular a microbiota intestinal ao aumentar a produção de propionato e favorecer o crescimento de microrganismos benéficos como Adlercreutzia no grupo que consumiu kombucha de chá verde. Em humanos, houve diminuição das concentrações séricas de insulina e gama-glutamil transferase em indivíduos com obesidade, bem como marcadores de resistência (HOMA-IR) e sensibilidade à insulina (HOMA-β e índice QUICKI). Em indivíduos eutróficos, as concentrações plasmáticas de interleucina 13 e óxido nítrico aumentaram após a ingestão de kombucha. Houve ainda, aumento das concentrações séricas de colesterol total e fosfatase alcalina, embora esses resultados estivessem atrelados ao hábito alimentar dos indivíduos. A kombucha favoreceu microrganismos como Bacteroidota, Akkermanciaceae e Prevotellaceae e reduziu a abundância de microrganismos associados à obesidade, comocRuminococcus e Dorea, especialmente no grupo obeso. Houve aumento na diversidade fúngica, maior abundância de Saccharomyces e diminuição de Exophiala e Rhodotorula. Pichia e Dekkera, dois dos principais microrganismos encontrados na kombucha e SCOBY, foram identificados como biomarcadores após a intervenção. Em relação às kombuchas utilizadas no estudo experimental, os microrganismos mais abundantes encontrados nos SCOBYs também foram encontrados nas bebidas, embora em maior diversidade. Em relação à kombucha de chá preto utilizada no estudo clínico, 145 compostos fenólicos foram identificados por UPLC-MSE; a maioria flavonoides (81%) e ácidos fenólicos (19%). Lignanas, estilbenos e outros polifenois representam 1% do total. Nossos resultados sugerem desfechos positivos relacionados ao consumo regular de kombucha, embora enfatizemos a importância da alimentação saudável como um todo. Palavras-chave: Antioxidantes; Camellia sinensis; Compostos bioativos; Microbiota intestinal; Polifenois; Obesidade.Kombucha is a beverage obtained through the fermentation of green or black tea by acetic and lactic bacteria and yeast, whose consumption has increased exponentially in recent years. In vitro and in vivo studies suggest a potential benefit related to kombucha consumption mainly due to its high content of phenolic compounds. However, there is still no consensus in the literature, especially regarding human health. This study aims to evaluate the effect of regular consumption of green and black tea kombucha on the intestinal health of Wistar rats, as well as the regular consumption of black tea kombucha on intestinal health and markers of metabolism, oxidative stress, and inflammation in individuals with or without obesity. The animal study was conducted using samples obtained in a previous study. After being randomly allocated to the groups, the rats received one of the following diets for ten weeks: standard diet (AIN-93M) (n=10); a high-fat high-fructose diet (HFHF) (n=10); HFHF + green tea kombucha (n=10); HFHF + black tea kombucha (n=10). Stool and cecal samples were used in the analyses. For the clinical study, 23 eutrophic and 23 individuals with obesity were included. For eight consecutive weeks, participants consumed 200 mL of black tea kombucha/day. They were instructed to maintain their usual food consumption and the same pattern of physical activity throughout the study. Blood, stool, and urine samples were collected before (baseline) and after the intervention. In Wistar rats, green and black tea kombuchas could modulate the intestinal microbiota by increasing propionate production and favoring the growth of beneficial microorganisms such as Adlercreutzia in the group that consumed green tea kombucha. In humans, there was a decrease in serum concentrations of insulin and gamma-glutamyl transferase in obese individuals, as well as markers of resistance (HOMA-IR) and insulin sensitivity (HOMA-β and QUICKI index). In normal weight individuals, plasma concentrations of interleukin 13 and nitric oxide increased after kombucha ingestion. There was also an increase in serum concentrations of total cholesterol and alkaline phosphatase, although these results were associated with the individuals' eating habits. Kombucha favored microorganisms such as Bacteroidota, Akkermanciaceae, and Prevotellaceae and reduced the abundance of microorganisms associated with obesity, such as Ruminococcus and Dorea, especially in the obese group. There was an increase in fungal diversity, greater abundance of Saccharomyces, and a decrease in Exophiala and Rhodotorula. Pichia and Dekkera, two of the main microorganisms found in kombucha and SCOBYs, were identified as biomarkers after the intervention. Regarding the kombuchas used in the experimental study, the most abundant microorganisms found in the SCOBYs were also found in the beverages, although in greater diversity. Regarding the black tea kombucha used in the clinical study, 145 phenolic compounds were identified by UPLC-MSE. Most belong to the class of flavonoids (81%) and phenolic acids (19%). Lignans, stilbenes, and other polyphenols represent 1% of the total. Our results suggest positive outcomes related to regular kombucha consumption, although we emphasize the importance of a healthy dietary pattern. Keywords: Antioxidants; Bioactive Compounds; Camellia sinensis; Intestinal Microbiota; Obesity; Polyphenols.