Ecological and evolutionary aspects of begomovirus populations in wild hosts

Abstract

Numerous virus emergence events took place in the last decades, in both plants and animals. In general, begomoviruses are recognized for their high rates of mutation and recombination, which together contribute to the high of fitness of these agents. Begomoviruses are major threats to agriculture, especially in developing countries. The emergence of new diseases often results from the proximity of wild hosts to domestic hosts. Weed and wild plants represent sources of viral diversity and contribute to spillover events which are a pre-condition to virus emergence in crops. Numerous begomoviruses have been described in plants of the genus Sida, but studies exploring the ecological and evolutionary dynamics of viruses restricted to wild plants outside agricultural contexts are still in their infancy. In this work, we carried out a 12-year study of the begomovirus community infecting Sida acuta in a small area with little human intervention. The results indicate that Sida acuta is a highly permissive host. The begomovirus community in Sida acuta is composed of several viruses, many of them subdivided into strains and variants. Several changes in the species and variant composition were observed during the sampling. In the first years of collection, Oxalis yellow vein virus (OxYVV) was the most abundant virus in the area. The OxYVV population was composed of two strains and one of these strains was subdivided into five variants. A drastic change occurred in 2016, when OxYVV was outnumbered by Sida yellow leaf curl virus (SiYLCV). Other viruses were detected in the area but at low frequencies. The changes in species composition within the community could be the result of a random event that reduced the effective size of the OxYVV population, allowing the establishment of SiYLCV, or of migration of viruses from other areas, thus explaining the occurrence of viruses that had not been detected before. Recombination events in SiYLCV isolates provide clues to the origin of this population. The hypothesis of differential fitness among OxYVV variants was tested, evaluating viral accumulation and transmission rate of the OxYVV-S1a and OxYVV-S1b variants. The OxYVV-S1a variant showed greater accumulation in the early stages of infection, but viral load decreased over time, eventually equaling that of OxYVV-S1b. Transmission assays indicated no major differences in transmission rates between the two variants. The results are consistent with the hypothesis of fitness differences at the level of replication between OxYVV variants. Keywords: Plant viruses, Evolution, Genetic diversity, Begomovirus.Diversos eventos de emergência de vírus ocorreram nas últimas décadas, tanto em plantas como em animais. Em geral, os begomovírus possuem altas taxas de mutação e recombinação, que juntas contribuem para o alto grau de adaptabilidade destes agentes. Os begomovírus são grandes ameaças à agricultura, especialmente nos países em desenvolvimento. O surgimento de novas doenças resulta muitas vezes da proximidade dos hospedeiros selvagens com os hospedeiros domésticos. As plantas não-cultivadas ("silvestres") representam fontes de diversidade viral e contribuem para eventos de spillover que são uma pré-condição para a emergência de vírus em plantas cultivadas. Diversos begomovírus foram descritos em plantas do gênero Sida, mas estudos que exploram a dinâmica ecológica e evolutiva de vírus restritos a plantas não-cultivadas fora de contextos agrícolas ainda são incipientes. Neste trabalho, realizou-se um estudo de 12 anos sobre a comunidade de begomovírus que infecta Sida acuta em uma pequena área com baixa intervenção humana. Os resultados indicam que Sida acuta é um hospedeiro do tipo mixing vessel. A comunidade de begomovírus em Sida acuta é composta por diversos vírus, muitos deles subdivididos em estirpes e variantes. Diversas mudanças na composição de espécies e variantes foram observadas durante a amostragem. Nos primeiros anos de coleta, o Oxalis yellow vein virus (OxYVV) foi o vírus mais abundante na área. A população de OxYVV era composta por duas estirpes e uma dessas estirpes era subdividida em cinco variantes. Uma mudança drástica ocorreu em 2016, quando o OxYVV foi superado pelo Sida yellow leaf curl virus (SiYLCV) em termos de frequência. Outros vírus foram detectados na área, mas em baixas frequências. As mudanças na composição de espécies dentro da comunidade podem ser resultado de um evento aleatório que reduziu o tamanho efetivo da população de OxYVV, permitindo o estabelecimento do SiYLCV, ou da migração de vírus de outras áreas, explicando assim oocorrência de vírus que não tinham sido detectado anteriormente. Eventos de recombinação em isolados de SiYLCV fornecem pistas sobre a origem desta população. A hipótese de adaptabilidade diferencial entre as variantes de OxYVV foi testada, avaliando-se o acúmulo viral e a taxa de transmissão das variantes OxYVV-S1a e OxYVV-S1b. A variante OxYVV-S1a apresentou maior acúmulo nas fases iniciais da infecção, mas a carga viral diminuiu ao longo do tempo, eventualmente igualando-se à do OxYVV-S1b. Os ensaios de transmissão não indicaram grandes diferenças nas taxas de transmissão entre as duas variantes. Os resultados são consistentes com a hipótese de diferenças de adaptabilidade ao nível de replicação entre variantes de OxYVV. Palavras-chaves: Vírus de plantas, Evolução, Diversidade genética, Begomovirus.