Insecticide resistance, genetic diversity, and ecological niche distribution associated with the co-occurrence of rice stink bugs in Neotropics

Abstract

Anthropogenic-mediated climate change generally favors the spread and establishment of species better adapted to warmer conditions, while global connectivity increases the likelihood of some species expansion. Additionally, agricultural ecosystems offer ample opportunities for pest species to settle due to the relative impoverishment of local native species and the high availability of resources for better- adapted herbivores. Neotropical rice fields and the rice stink bugs Oebalus poecilus and O. ypsilongriseus provide a scenario in which apparent area expansion and trade- offs are occurring, favoring the establishment of a species complex, and of which the belated perception of the problem could lay significant economic and management consequences. In light of the main aspects of O. poecilus and O. ypsilongriseus biology and management, the objective of this thesis is to understand the factors mediating the distribution and overlap of these species. For that, the levels of thiamethoxam insecticide resistance and control failure likelihood were geographically assessed, as were each species' genetic diversity and population structure, attempting to recognize their relative occurrence, potential prevalence, and the likelihood of range expansion. Furthermore, species distribution modeling was used to identify the main predictor variables for the rice stink bug's niche occurrence and overlap. Our findings revealed that resistance to the main insecticide used in their control, thiamethoxam, does not appear to be decisive in species differentiation and prevalence. Nor are genetic divergences found here, considering that both species presented similar levels of diversity and structuring. However, the phenotypic plasticity (or its limitation) expressed in the ecological niche of rice stink bugs appears to indicate that sensitivity to drier periods may be an essential component in the distribution and dominance of these species in Neotropical regions. Thus, by combining control failure likelihood estimates, insecticide resistance, and spatiotemporal dynamics, with population genetics and species distribution modeling, this study allows insights on the relative importance and potential impact of two closely-related species, which in turn could potentially minimize unsuitable pest management practices and rice production losses.

Keywords: Genetic diversity. Insecticide resistance monitoring. Pest management. Species distribution modeling. Species overlap.Mudanças climáticas mediadas por fatores antropogênicos geralmente favorecem a disseminação e o estabelecimento de espécies melhor adaptadas às condições mais quentes, enquanto a conectividade global aumenta a probabilidade de expansão de algumas espécies. Adicionalmente, os ecossistemas agrícolas oferecem amplas oportunidades para o estabelecimento de espécies-praga, devido ao relativo empobrecimento local das espécies nativas e a alta disponibilidade de recursos para herbívoros mais bem adaptados. As plantações de arroz neotropicais e os percevejos das panículas, Oebalus poecilus e O. ypsilongriseus, fornecem um cenário no qual aparente expansão de área plantada e compensações estão ocorrendo, favorecendo o estabelecimento de um complexo de espécies, cuja a percepção tardia do problema pode trazer consequências econômicas e de manejo significativas. A luz dos principais aspectos da biologia e manejo de O. poecilus e O. ypsilongriseus, o objetivo desta tese é compreender os fatores que mediam a distribuição e a sobreposição destas espécies. Para isto, foram avaliados geograficamente os níveis de resistência e probabilidade de falha de controle ao inseticida tiametoxam, bem como a diversidade genética e estrutura populacional de cada espécie, buscando reconhecer sua ocorrência relativa, a prevalência potencial e a probabilidade de expansão de alcance. Além disso, a modelagem de distribuição de espécies foi utilizada para identificar as principais variáveis preditoras para a ocorrência e sobreposição de nicho dos percevejos das panículas. Nossos resultados revelaram que a resistência ao principal inseticida utilizado no controle dessas, o tiametoxam, não parece determinante na diferenciação das espécies. Tampouco as divergências genéticas encontradas aqui, considerando que ambas as espécies apresentaram níveis semelhantes de diversidade e estruturação. No entanto, a plasticidade (ou limitação) fenotípica expressa no nicho ecológico dos percevejos do arroz parece indicar que a sensibilidade aos períodos mais secos pode ser um componente essencial na distribuição e dominância dessas espécies nas regiões neotropicais. Assim, combinando as estimativas de probabilidade de falha de controle, resistência a inseticidas e dinâmica espaço-temporal com genética de populações e modelagem de distribuição de espécies, este estudo permite reconhecer a ocorrência e importância relativa dessas espécies proximamente relacionadas, potencialmente minimizando práticas inadequadas de manejo e perdas na produção de arroz.

Palavras-chave: Diversidade genética. Monitoramento de resistência à inseticida. Manejo de pragas. Modelagem da distribuição de espécies. Sobreposição de espécies.Antropogeen-gemedieerde klimaatverandering bevordert over het algemeen de verspreiding en vestiging van soorten die beter zijn aangepast aan warmere omstandigheden, terwijl wereldwijde connectiviteit de kans op de verspreiding van sommige soorten vergroot. Bovendien bieden landbouwecosystemen voldoende mogelijkheden voor plaagsoorten om zich te vestigen, door de relatieve verarming aan inheemse soorten en de hoge beschikbaarheid van hulpbronnen voor beter aangepaste herbivoren. Neotropische rijstvelden en de rijststinkwantsen, Oebalus poecilus en O. ypsilongriseus, bieden een context waarbinnen gebiedsuitbreiding en invasies lijken plaats te vinden, wat de vestiging van een soortencomplex bevordert, en waarbij het te laat realiseren van het probleem aanzienlijke economische en beheer gevolgen kan veroorzaken. Het doel van dit proefschrift is om de factoren die de verspreiding en overlap van deze soorten mediëren beter te begrijpen en dit voornamelijk op basis van de belangrijkste aspecten van hun biologie en beheer. Daarvoor werden de resistentie niveaus tegen thiamethoxam-insecticiden en de waarschijnlijkheid van het mislukken van bestrijdingsmaatregelingen geografisch beoordeeld, waarna ook de genetische diversiteit en populatiestructuur van elke soort werd bepaald, om zo hun relatieve voorkomen, potentiële prevalentie en de uitbreidingskans van hun verspreidingsgebied te kunnen achterhalen. Verder werd soortdistributiemodellering gebruikt om de belangrijkste voorspellende variabelen voor de aanwezigheid en overlap van rijststinkwantsen te identificeren. Onze bevindingen toonden aan dat resistentie, tegen het belangrijkste insecticide dat bij de bestrijding van deze soorten wordt gebruikt, thiamethoxam, niet doorslaggevend was voor de differentiatie van de soorten. Evenmin werden genetische verschillen teruggevonden, aangezien beide soorten vergelijkbare niveaus van diversiteit en structurering vertoonden. De aanwezige hoeveelheid fenotypische plasticiteit (of eerder het tekort eraan) binnen de ecologische niche van rijststinkwantsen lijkt er echter op te wijzen dat gevoeligheid voor drogere perioden een essentieel onderdeel kan zijn van de verspreiding en dominantie van deze soorten in neotropische gebieden. Door het inschatten van de kans op falende bestrijding, de resistentie tegen insecticiden en hun tijdruimtelijke dynamiek te gaan combineren met populatiegenetica en modellering van de verspreiding van soorten, biedt deze studie inzichten in het relatieve belang en de potentiële impact van deze twee nauwverwante soorten. Wat op zijn beurt het gebruik van ongeschikte plaagbestrijdingspraktijken en rijstproductie verliezen zou kunnen minimaliseren.

Trefwoorden: Genetische diversiteit. Monitoring van insecticideresistentie. Plaagbestrijding. Modellering van soortendistributie. Soortenoverlap.