Vibroacoustics of insects: a meta-analysis and the first expedition into the hitherto unknown vibratory world of the fall armyworm

Abstract

Vibratory sensing and communication in insects has been researched for decades, and this sensory modality has recently garnered popularity in the scientific community. There is an increasing body of evidence demonstrating (or suggesting) the relevance of solid-borne vibrations in a wide range of insect behaviors, from passive cue detection to complex communication signals. Despite growing awareness of this sensory modality, many questions remain unanswered. My Ph.D. dissertation was divided into two chapters to address some of these issues. First, a systematic survey with meta-analyses was performed to identify knowledge gaps and biases in these research topics. The survey tracked 831 papers during the last 75 years, which exhibited exponential growth since the 1990s, and reported 17 insect orders associated with vibratory events. In these studies, three prominent biases were detected: i) prevalence of studies on Hemiptera, Hymenoptera, and Coleoptera; and ii) a focus on adults, with far less attention to juveniles; and iii) on reproductive behaviors, with less attention to other behavioral contexts. Other gaps were identified, such as a lack of study on most insects' vibration landscapes and a lack of research on the processes employed by insects to perceive and process vibrations, both of which require more investigation. In the second chapter, an experiment was conducted to characterize relevant vibrations in the landscape of a caterpillar using spatial analysis, and, subsequently, to test whether fall armyworm larvae can detect and respond to vibrations from the wind, raindrops, conspecifics, and heterospecifics (a predatory stinkbug). The results show that vibrations from abiotic and biotic stimuli were distinct from background noise, except those produced by the crawling of 1st instar larvae. Moreover, the spatial analysis revealed that vibrations exhibit contrasting distribution patterns in the leaf depending on their origin. Vibrations caused by simulated wind and raindrops were more widely spread across the leaves. In contrast, the vibrations produced by fall armyworm crawling or stinkbug walking were concentrated on some leaf regions. Our findings also supported the hypothesis that fall armyworm larvae are able to detect abiotic and biotic vibrations and respond to them. Caterpillars exposed to wind and rain stimuli behaved differently than unexposed caterpillars, regardless of instar. Caterpillars exposed to wind responded with a greater transition from crawling to touching around, whereas caterpillars exposed to raindrops responded with a greater transition from crawling to resting. Caterpillars exposed to biotic stimuli did not exhibit a consistent response among instars, as first instars did not respond to the approach of a conspecific or a predator, whereas caterpillars from second to fifth instars responded. When approached by a conspecific, caterpillars spend less time feeding and more time crawling, touching around, or resting, and eventually produce defensive behaviors. In contrast, caterpillars exposed to predators spend more time freezing, feeding, and resting, eventually exhibiting other defensive behaviors. In conclusion, these findings shed new light on the vibroacoustic landscapes of insects. First, they identify major gaps in the literature, indicating that future studies should focus on a larger variety of orders and higher taxa (i.e., genera, families, and species), including the significance of vibration in various adaptive contexts and how both adults and juveniles (i.e., eggs, larvae/nymphs, and pupae) use vibrations. These findings also provide new insights into a caterpillar's vibratory landscape on a leaf scale utilizing spatial analysis, revealing that complex vibratory environments exist even on a small scale. It also supports the hypothesis that fall armyworm larvae can detect and respond to both abiotic and biotic vibrations in order to survive. Keywords: Behavior. Biotremology. Caterpillar. Insects. Predatory stinkbug. Solid-borne vibrations. Spatial distribution. Vibrational communication.A detecção vibratória e a comunicação em insetos têm sido pesquisadas há décadas, e recentemente essa modalidade sensorial ganhou popularidade na comunidade científica. Há um crescente corpo de evidências demonstrando (ou sugerindo) a relevância das vibrações de origem sólida em uma ampla gama de comportamentos de insetos, desde a detecção de sinal passivo até sinais de comunicação complexos. Contudo, apesar da crescente conscientização desta modalidade sensorial, muitas perguntas ainda permanecem sem resposta. A minha tese de doutorado foi dividida em dois capítulos para abordar algumas dessas questões. No primeiro, uma pesquisa sistemática com meta-análises foi realizada para identificar lacunas e vieses de conhecimento neste tópico de pesquisa. A pesquisa rastreou 831 artigos durante os últimos 75 anos, os quais exibiram um crescimento exponencial desde a década de 1990 e reportaram 17 ordens de insetos associados a eventos vibratórios. Nestes estudos, três vieses proeminentes foram detectados: i) a prevalência de estudos em Hemiptera, Hymenoptera e Coleoptera; ii) o foco nos adultos, com menor atenção aos juvenis; e iii) a prevalência de estudos em comportamentos reprodutivos, com menor atenção a outros contextos comportamentais. Outras lacunas também foram observadas, como a falta de pesquisas sobre a paisagem vibratória da maioria dos insetos, bem como a carência de pesquisas sobre os mecanismos usados por insetos para perceber e processar as vibrações, ambos os quais precisam de mais investigações. No segundo capítulo, foi realizado um experimento para caracterizar vibrações relevantes na paisagem de uma lagarta por meio de análise espacial e, em seguida, testar se as larvas da lagarta-do-cartucho podem detectar e responder a vibrações oriundas de vento, gotas de chuva, coespecífico e heteroespecífico (no caso, percevejo predador). As vibrações dos estímulos abióticos e bióticos foram distintas do ruído de fundo, exceto aqueles produzidos pelo caminhamento de larvas de primeiro instar. Além disso, a análise espacial apontou que dependendo da origem as vibrações exibem padrões de distribuição contrastantes na folha. Vibrações produzidas por vento e gotas de chuva simulados espalhou-se mais amplamente pelas folhas. Em contraste, as vibrações produzidas pela caminhada da lagarta-do-cartucho ou do percevejo, concentraram-se em algumas regiões das folhas. Nossos resultados também suportam a hipótese de que as larvas da lagarta-do-cartucho são capazes de detectar e distinguir vibrações abióticas e bióticas e responder a elas. As lagartas expostas aos estímulos do vento e da chuva se comportaram de maneira diferente das não expostas, independentemente do instar. Lagartas expostas ao vento responderam com uma transição maior de rastejar para tocar ao redor, enquanto as lagartas expostas a gotas de chuva responderam com uma transição maior de rastejar para descansar. Por outro lado, lagartas expostas a estímulos bióticos não exibiram uma resposta consistente entre os ínstares, uma vez que o primeiro ínstar não respondeu à abordagem de um coespecífico ou predador, enquanto as lagartas do segundo ao quinto ínstares responderam. Quando abordadas por um coespecífico, as lagartas passaram menos tempo se alimentando e mais tempo rastejando, tocando ou descansando e, eventualmente, exibiram comportamentos defensivos. Em contraste, as lagartas expostas a predadores passam mais tempo imóveis, se alimentando e descansando e, eventualmente exibiram comportamentos defensivos. Em conclusão, esses achados lançam uma nova luz sobre a vibroacústica de insetos. Primeiro, eles identificam as principais lacunas na literatura, indicando que estudos futuros devem se concentrar em uma variedade maior de ordens e taxons superiores (ou seja, gêneros, famílias e espécies), incluindo a importância da vibração em vários contextos adaptativos e como os adultos e os juvenis (ou seja, ovos, larvas / ninfas e pupas) usam vibrações. Essas descobertas também fornecem novos perspectivas sobre a paisagem vibratória de uma lagarta em uma escala de folha utilizando a análise espacial, revelando que ambientes vibratórios complexos existem mesmo em uma pequena escala. Também apoia a hipótese de que larvas de lagarta do cartucho detectam e respondem a vibrações abióticas e bióticas para sobreviver. Palavras-chave: Comportamento. Biotremologia. Lagarta. Insetos. Percevejo predador. Vibrações em superfície sólidas. Distribuição espacial. Comunicação vibracional.