Epidemiological aspects of pod and grain rot of soybean: environmental and ontogenetic drivers

Abstract

Soybean pod and grain rot (PGR) is an important phytosanitary issue that compromises grain and seed quality in Brazil. Two Diaporthe species have been reported as causal agents of PGR: D. ueckeri and D. longicolla. From an integrated epidemiological perspective, this research combined thermal bionomics, spatial risk modeling, and controlled experiments to compare the attributes of D. ueckeri and D. longicolla, elucidating how the interaction between ontogeny and microclimate modulates the disease. In vitro physiological studies at different temperatures (18 to 30°C) revealed fundamental adaptive distinctions. D. ueckeri had greater thermal plasticity, with maximum mycelial growth rates between 27 and 30°C, whereas D. longicolla presented functional saturation at high temperatures. Reproductive asymmetry between the species was striking. Maximum conidia production was 1.3 x 107 and 4.0 x 106 conidia mL-1 for D. ueckeri and D. longicolla, respectively. These attributes may favor D. ueckeri when thriving under warm and wet environments. Integrating these estimates with historical climate series (ERA5), via Generalized Additive Models (GAM), allowed mapping spatial favorability across Brazil. The models projected continuous conditions for D. ueckeri sporulation in the main soybean producing areas, resulting in an estimated inoculum load five times higher than that of D. longicolla in these regions. In contrast, D. longicolla exhibited fragmented favorability sensitive to interannual fluctuations. When soybean plants were inoculated at different phenological stages (V3 to R7), a critical susceptibility window was delimited between R3 and R6. A decline in PGR incidence was observed at physiological maturity (R7), reflecting a physiological escape driven by senescence and tissue desiccation, which restrict pathogen colonization. However, continuous atmospheric saturation regimes led to a high incidence even when plants were inoculated at vegetative stages. Microclimatic monitoring revealed the role of nocturnal recovery of relative humidity as a compensatory factor, enabling infection even after daytime water deficits. In summary, the high sporulation capacity of D. ueckeri, coupled with the nighttime microclimate capacity to override ontogenic barriers, demands management strategies focused on protecting the R3–R6 window. However, in seasons with high rainfall, early interventions are essential to mitigate epidemics where the conduciveness of theenvironment reduces the effect of host resistance. Keywords: Glycine max; Diaporthe ueckeri; Thermal bionomics.

A podridão de vagem e grãos (PVG) da soja é um problema fitossanitário relevante que compromete a qualidade de grãos e sementes no Brasil. Duas espécies de Diaporthe têm sido relatadas como agentes causais da PVG: D. ueckeri e D. longicolla. Sob uma perspectiva epidemiológica integrada, esta pesquisa combinou bionomia térmica, modelagem de risco espacial e experimentos controlados para comparar os atributos de D. ueckeri e D. longicolla, elucidando como a interação entre a ontogenia e o microclima modula a doença. Estudos fisiológicos in vitro em diferentes temperaturas (18 a 30°C) revelaram distinções adaptativas fundamentais. D. ueckeri apresentou maior plasticidade térmica, com taxas máximas de crescimento micelial entre 27 e 30°C, enquanto D. longicolla exibiu saturação funcional sob temperaturas elevadas. A assimetria reprodutiva entre as espécies foi marcante. A produção máxima de conídios foi de 1,3 × 107 e 4,0 × 106 conídios mL-1 para D. ueckeri e D. longicolla, respectivamente. Esses atributos podem favorecer D. ueckeri ao se desenvolver em ambientes quentes e úmidos. A integração dessas estimativas com séries climáticas históricas (ERA5), via Modelos Aditivos Generalizados (GAM), permitiu mapear a favorabilidade espacial em todo o Brasil. Os modelos projetaram condições contínuas para a esporulação de D. ueckeri nas principais áreas produtoras de soja, resultando em uma carga de inóculo estimada cinco vezes superior à de D. longicolla nessas regiões. Em contraste, D. longicolla exibiu favorabilidade fragmentada e sensível a flutuações interanuais. Quando plantas de soja foram inoculadas em diferentes estádios fenológicos (V3 a R7), uma janela crítica de suscetibilidade foi delimitada entre R3 e R6. Um declínio na incidência de PVG foi observado na maturação fisiológica (R7), refletindo um escape fisiológico influenciado pela senescência e dessecação tecidual, que restringem a colonização do patógeno. Contudo, regimes de saturação atmosférica contínua levaram a uma alta incidência mesmo quando as plantas foram inoculadas em estádios vegetativos. O monitoramento microclimático revelou o papel da recuperação noturna da umidade relativa como um fator compensatório, viabilizando a infecção mesmo após déficits hídricos diurnos. Em resumo, a alta capacidade de esporulação de D. ueckeri, somada à capacidade do microclima noturno de sobrepor barreiras ontogênicas, demanda estratégias de manejofocadas na proteção da janela R3–R6. Contudo, em safras com alta pluviosidade, intervenções precoces são essenciais para mitigar epidemias em que a favorabilidade do ambiente reduz o efeito da resistência do hospedeiro. Palavras-chave: Glycine max; Diaporthe ueckeri; Bionomia térmica.