Green guardians of regenerative coffee: lacewing larvae as entomovectors, entomopathogenic fungi, and essential oil team up against coffee berry borer

Abstract

Regenerative coffee farming has gained prominence by promoting sustainable agricultural practices that restore ecosystems and improve farmers’ livelihoods. The use of sustainable alternatives to replace chemical pesticides has become a constant pursuit in agriculture, aiming to reduce environmental and health impacts. Coffee cultivation has increasingly adopted these sustainable practices; however, it still faces major challenges in controlling one of its main pests, the coffee berry borer (Hypothenemus hampei Ferrari, 1867). Products based on entomopathogenic fungi, such as Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill., 1912, are used for this purpose. Nevertheless, their variable efficacy, potential impacts on non-target beneficial insects, and combined use with other biological control agents raise concerns about possible incompatibilities. This thesis therefore explored the interactions between B. bassiana and other promising biological control agents. In the first chapter, we demonstrated the non-pathogenicity of a commercial B. bassiana-based product (Granada®) against two species of green lacewings that are predators of the coffee berry borer: Chrysoperla externa Hagen, 1861 and Ceraeochrysa cubana Hagen, 1861. Results showed mortality rates below 5% for the natural enemies, compared to 95% for the coffee berry borer. Despite the low mortality in lacewing larvae, we aimed to investigate potential sublethal effects on them. With that in mind, the second chapter assessed potential sublethal effects on predation, foraging, reproduction, and life cycle of these two lacewing species. Results showed, surprisingly, low potential for sublethal effects, with only two notable findings: a change in the average foraging angle of C. cubana larvae, and reduced survival in adult males of C. externa. However, based on the experiments conducted, we did not find sufficient evidence to confirm sublethal effects in these two lacewing species. Building on these results, we progressed to investigate the possible role of lacewing larvae as spore carriers of B. bassiana, aiming to reach the coffee borer’s hidden refuges. This was the focus of the third chapter, where we obtained promising results using first-instar larvae of both lacewing species as potential entomovectors for controlling the coffee berry borer under laboratory and greenhouse conditions. However, further field investigation and formulation improvements are necessary to enhance spore adhesion to the larval body. Still aiming to evaluate the compatibility of biocontrol inputs, the fourth chapter investigated the antifungal and hormetic potential of essential oil from Varronia curassavica (erva-baleeira) on B. bassiana. Results showed an inductive effect at low concentrations (0.2%) and an inhibitory effect at higher concentrations (above 0.8%). This confirmed a hormetic effect at lower doses—meaning that exposure to small amounts of a toxic substance or stressor can stimulate beneficial responses in organisms—and an antifungal effect at higher doses. Thus, further studies should consider incorporating the essential oil into B. bassiana formulations to enhance fungal activity, as well as exploring its antifungal potential for plant disease management. In conclusion, this thesis addressed important knowledge gaps in the integrated pest management of coffee crops, aligned with the principles of regenerative coffee farming. Keywords: chrysopidae; biological control; insect vectors; Beauveria bassiana; erva-baleeira.A cafeicultura regenerativa tem ganhado destaque por promover práticas agrícolas sustentáveis que restauram os ecossistemas e melhoram os meios de subsistência dos produtores. O uso de alternativas sustentáveis para substituir os pesticidas químicos se tornou uma constante do mundo agrícola, com o intuito de reduzir os impactos ambientais e na saúde. A cultura do café tem escalado nessas práticas sustentáveis, contudo ainda encontra grandes desafios no combate à uma das principais pragas da cultura, a broca-do-café (Hypothenemus hampei Ferrari, 1867). Produtos à base de fungos entomopatogênicos, como a Beauveria bassiana (Bals.- Criv.) Vuill., 1912., são utilizados com esse intuito, entretanto, sua eficiência variada, seus impactos em insetos benéficos não-alvos e seu uso combinado com outros agentes de controle biológico, levantam discussões sobre possíveis incompatibilidades. Dessa forma, esta tese explorou as interações da B. bassiana com outros agentes promissores de controle biológico. No primeiro capítulo conseguimos comprovar a não-patogenicidade de um produto comercial a base de B. bassiana (Granada®) contra duas espécies de crisopídeos predadores da broca- do-café, Chrysoperla externa Hagen, 1861 e Ceraeochrysa cubana Hagen 1861. Resultados mostraram taxa de mortalidade abaixo de 5% dos inimigos naturais, contra 95% da broca-do-café. Apesar da baixa mortalidade em larvas de crisopídeos, gostaríamos de compreender a possível existência de efeitos subletais sobre eles. Pensando nisso, o segundo capítulo investigou os possíveis efeitos subletais na predação, exploração, reprodução e ciclo de vida dessas duas espécies de crisopídeos. Obtivemos nos resultados, surpreendentemente, baixo potencial de efeito subletal, destacando-se apenas a média da mudança do ângulo na exploração da larva de C. cubana e a sobrevivência de machos adultos de C. externa. Entretanto, diante dos experimentos realizados não obtivemos evidências suficientes que comprovem o efeito subletal nessas duas espécies de crisopídeos. A partir desses resultados, pudemos avançar na descoberta da possível interação dessas larvas como carreadores de esporos da B. bassiana para atingir os esconderijos mais difíceis da broca-do-café. Este foi o objetivo do terceiro capítulo, onde conseguimos obter resultados promissores do uso da larva de primeiro instar das duas espécies de crisopídeos como possíveis entomovetores para o controle da broca-do-café em condições de laboratório e em casa de vegetação. Entretanto, ainda será necessário investigar essa nova tecnologia em campo e aprimorar formulações para melhor adesão dos esporos no corpo da larva. Ainda no intuito de avaliar a compatibilidade dos bioinsumos, investigamos no quarto capítulo o potencial poder antifúngico e hormético do óleo essencial da erva-baleeira (Varronia curassavica) sobre a B. bassiana. Resultados mostraram uma ação indutora em baixa concentração (0.2%) e ação inibidora em alta concentração (acima de 0.8%) do óleo essencial. Confirmando o potencial hormético em dose menor, isto é, exposições a baixas doses de uma substância tóxica ou estressor podem estimular respostas benéficas nos organismos, e poder antifúngico em alta dose. Dessa forma, novos estudos deveriam buscar adotar o uso do óleo essencial nas formulações da B. bassiana com intuito de maximizar a atividade fúngica, como também explorar o potencial antifúngico para as doenças de plantas. Assim, esta tese conseguiu elucidar importantes lacunas da literatura do manejo integrado de pragas do café, alinhadas às diretrizes da cafeicultura regenerativa. Palavras-chave: chrysopidae; controle biológico; insetos vetores; Beauveria bassiana; erva-baleeira.