Anthropogenic pollutants disrupt individuals and colonies of stingless bees and bumble bees (Hymenoptera, Apidae)
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Universidade Federal de Viçosa
Abstract
Over the past decades, insect biomass, including that of important pollinators, has declined dramatically, with environmental pollution identified as a major contributing factor. Among the pollutants implicated in this decline are agrochemicals and anthropogenic electromagnetic radiation. These stressors are likely to play a role in the reduction of bee populations (Hymenoptera, Apidae). While most studies have focused on honey bees (Apidae, Apini), our understanding of how non-Apis bees are affected by anthropogenic pollutants remains limited. This work investigates the effects of agrochemicals and extremely low-frequency electromagnetic fields (EMFs) on stingless bees (Meliponini) and bumble bees (Bombini), both at the individual and colony levels. The following hypotheses were tested: (1) Botanical insecticides, as well as synthetic herbicides and fungicides, alter behavior and decrease survival in stingless and bumble bees; (2) Stingless and bumble bees can distinguish between agrochemical-contaminated and uncontaminated food; (3) The behavior of stingless bees toward agrochemical-contaminated food is influenced by weather conditions and anthropogenic EMFs; (4) The lethal and sublethal effects of agrochemicals on eusocial bees depend on the level of exposure (individual or social); (5) Exposure to agrochemicals and/or EMFs weakens stingless and bumble bee colonies; (6) Combined exposure to agrochemicals and EMFs is more detrimental to stingless bee colonies than exposure to these pollutants individually. This thesis comprises six articles addressing these hypotheses: Article 1 (Hp 1 to 3) presents original research on the foraging preferences of the stingless bee Plebeia lucii when offered food contaminated with the herbicide glyphosate, the insecticide acephate, or their mixture under natural weather conditions; Article 2 (Hp 1) is a systematic review on the effects of biopesticides on stingless bees (Apidae, Meliponini); Article 3 (Hp 1, 2, and 4) presents original research on the preferences of Bombus terrestris (Apidae, Bombini), at both the individual and colony levels, toward food contaminated with glyphosate, the insecticide acetamiprid, the fungicide metalaxyl-M, and the biopesticide sweet orange essential oil; Article 4 (Hp 1, 4, and 5) investigates the effects of glyphosate, acetamiprid, metalaxyl-M, and sweet orange essential oil on individuals and colonies of B. terrestris; Article 5 (Hp 2 and 3) presents original research on the foraging preferences of P. lucii colonies when exposed to food contaminated with the insecticide ethiprole, with or without concurrent EMF exposure; and, Article 6 (Hp 3, 5, and 6) investigates the effects of ethiprole and extremely low-frequency EMFs, both separately and in combination, on P. lucii colonies. Overall, the findings indicate that stingless and bumble bees do not avoid agrochemical-contaminated food, despite the detrimental effects on their health. Furthermore, exposure—either separate or combined—to agrochemicals and EMFs disrupts colony functioning and alters worker behavior. These negative effects were observed not only with synthetic insecticides but also with botanical insecticides, herbicides, and fungicides. Collectively, the results demonstrate that stingless and bumble bees are at significant risk of exposure to a broad range of agrochemicals at both individual and colony levels. The observed alterations caused by agrochemicals and EMFs may contribute to colony collapse, highlighting these pollutants as genuine threats to pollinator conservation. Keywords: non-Apis bees; colony-level exposure; agrochemicals; electromagnetic fields.
Nas últimas décadas, a biomassa de insetos, incluindo a de importantes polinizadores, diminuiu drasticamente, sendo a poluição ambiental apontada como um dos principais fatores contribuintes. Entre os poluentes implicados nesse declínio estão os agrotóxicos e a radiação eletromagnética de origem antrópica. Esses estressores provavelmente desempenham um papel na redução das populações de abelhas (Hymenoptera, Apidae). Uma vez que a maioria dos estudos se concentram nas abelhas melíferas (Apidae, Apini), ainda temos pouco conhecimento sobre como as abelhas não pertencentes ao gênero Apis são afetadas por poluentes antrópicos. Este trabalho investiga os efeitos dos agrotóxicos e dos campos eletromagnéticos de frequência extremamente baixa (CEMs) sobre abelhas sem ferrão (Meliponini) e do gênero Bombus (Bombini), tanto em nível individual quanto em nível de colônia. As seguintes hipóteses foram testadas: (1) Inseticidas botânicos, bem como herbicidas e fungicidas sintéticos, alteram o comportamento e reduzem a sobrevivência de abelhas sem ferrão e do gênero Bombus; (2) Abelhas sem ferrão e do gênero Bombus conseguem distinguir alimentos contaminados por agrotóxicos de alimentos não contaminados; (3) O comportamento das abelhas sem ferrão diante de alimentos contaminados por agrotóxicos é influenciado pelas condições climáticas e pelos CEMs de origem antrópica; (4) Os efeitos letais e subletais dos agrotóxicos sobre abelhas sociais dependem do nível de exposição (individual ou social); (5) A exposição a agrotóxicos e/ou CEMs enfraquece colônias de abelhas sem ferrão e do gênero Bombus; (6) A exposição combinada a agrotóxicos e CEMs é mais prejudicial às colônias de abelhas sem ferrão do que a exposição isolada a esses poluentes. Esta tese é composta por seis artigos que abordam essas hipóteses: Artigo 1 (Hp 1 a 3): pesquisa original sobre a preferência de forrageamento da abelha sem ferrão Plebeia lucii por alimentos contaminados com o herbicida glifosato, o inseticida acefato ou sua mistura, sob condições climáticas naturais; Artigo 2 (Hp 1): revisão sistemática sobre os efeitos de biopesticidas em abelhas sem ferrão (Apidae, Meliponini); Artigo 3 (Hp 1, 2 e 4): pesquisa original sobre a preferência de Bombus terrestris (Apidae, Bombini), tanto em nível individual quanto de colônia, por alimentos contaminados com glifosato, o inseticida acetamiprido, o fungicida metalaxil-M e o biopesticida óleo essencial de laranja doce; Artigo 4 (Hp 1, 4 e 5): investigação dos efeitos de glifosato, acetamiprido, metalaxil-M e óleo essencial de laranja doce sobre indivíduos e colônias de B. terrestris; Artigo 5 (Hp 2 e 3): pesquisa original sobre a preferência de colônias de P. lucii por alimentos contaminados com o inseticida etiprole, com ou sem exposição simultânea a CEMs; e, Artigo 6 (Hp 3, 5 e 6): investigação dos efeitos do inseticida etiprole e dos CEMs de frequência extremamente baixa, isoladamente e em combinação, sobre colônias de P. lucii. No geral, os resultados indicam que abelhas sem ferrão e do gênero Bombus não evitam alimentos contaminados por agrotóxicos, apesar dos efeitos prejudiciais à sua saúde. Além disso, a exposição — isolada ou combinada — a agrotóxicos e CEMs compromete o funcionamento das colônias e altera o comportamento das operárias. Esses efeitos negativos foram observados não apenas com inseticidas sintéticos, mas também com inseticidas botânicos, herbicidas e fungicidas. Coletivamente, os resultados demonstram que abelhas sem ferrão e do gênero Bombus estão sob risco significativo de exposição a uma ampla gama de agrotóxicos, tanto em nível individual quanto de colônia. As alterações causadas por agrotóxicos e CEMs podem contribuir para o colapso de colônias, evidenciando que esses poluentes representam, de fato, uma ameaça à conservação dos polinizadores. Palavras-chave: abelhas não-Apis; exposição ao nível de colônia; agrotóxicos; campos eletromagnéticos.
Nas últimas décadas, a biomassa de insetos, incluindo a de importantes polinizadores, diminuiu drasticamente, sendo a poluição ambiental apontada como um dos principais fatores contribuintes. Entre os poluentes implicados nesse declínio estão os agrotóxicos e a radiação eletromagnética de origem antrópica. Esses estressores provavelmente desempenham um papel na redução das populações de abelhas (Hymenoptera, Apidae). Uma vez que a maioria dos estudos se concentram nas abelhas melíferas (Apidae, Apini), ainda temos pouco conhecimento sobre como as abelhas não pertencentes ao gênero Apis são afetadas por poluentes antrópicos. Este trabalho investiga os efeitos dos agrotóxicos e dos campos eletromagnéticos de frequência extremamente baixa (CEMs) sobre abelhas sem ferrão (Meliponini) e do gênero Bombus (Bombini), tanto em nível individual quanto em nível de colônia. As seguintes hipóteses foram testadas: (1) Inseticidas botânicos, bem como herbicidas e fungicidas sintéticos, alteram o comportamento e reduzem a sobrevivência de abelhas sem ferrão e do gênero Bombus; (2) Abelhas sem ferrão e do gênero Bombus conseguem distinguir alimentos contaminados por agrotóxicos de alimentos não contaminados; (3) O comportamento das abelhas sem ferrão diante de alimentos contaminados por agrotóxicos é influenciado pelas condições climáticas e pelos CEMs de origem antrópica; (4) Os efeitos letais e subletais dos agrotóxicos sobre abelhas sociais dependem do nível de exposição (individual ou social); (5) A exposição a agrotóxicos e/ou CEMs enfraquece colônias de abelhas sem ferrão e do gênero Bombus; (6) A exposição combinada a agrotóxicos e CEMs é mais prejudicial às colônias de abelhas sem ferrão do que a exposição isolada a esses poluentes. Esta tese é composta por seis artigos que abordam essas hipóteses: Artigo 1 (Hp 1 a 3): pesquisa original sobre a preferência de forrageamento da abelha sem ferrão Plebeia lucii por alimentos contaminados com o herbicida glifosato, o inseticida acefato ou sua mistura, sob condições climáticas naturais; Artigo 2 (Hp 1): revisão sistemática sobre os efeitos de biopesticidas em abelhas sem ferrão (Apidae, Meliponini); Artigo 3 (Hp 1, 2 e 4): pesquisa original sobre a preferência de Bombus terrestris (Apidae, Bombini), tanto em nível individual quanto de colônia, por alimentos contaminados com glifosato, o inseticida acetamiprido, o fungicida metalaxil-M e o biopesticida óleo essencial de laranja doce; Artigo 4 (Hp 1, 4 e 5): investigação dos efeitos de glifosato, acetamiprido, metalaxil-M e óleo essencial de laranja doce sobre indivíduos e colônias de B. terrestris; Artigo 5 (Hp 2 e 3): pesquisa original sobre a preferência de colônias de P. lucii por alimentos contaminados com o inseticida etiprole, com ou sem exposição simultânea a CEMs; e, Artigo 6 (Hp 3, 5 e 6): investigação dos efeitos do inseticida etiprole e dos CEMs de frequência extremamente baixa, isoladamente e em combinação, sobre colônias de P. lucii. No geral, os resultados indicam que abelhas sem ferrão e do gênero Bombus não evitam alimentos contaminados por agrotóxicos, apesar dos efeitos prejudiciais à sua saúde. Além disso, a exposição — isolada ou combinada — a agrotóxicos e CEMs compromete o funcionamento das colônias e altera o comportamento das operárias. Esses efeitos negativos foram observados não apenas com inseticidas sintéticos, mas também com inseticidas botânicos, herbicidas e fungicidas. Coletivamente, os resultados demonstram que abelhas sem ferrão e do gênero Bombus estão sob risco significativo de exposição a uma ampla gama de agrotóxicos, tanto em nível individual quanto de colônia. As alterações causadas por agrotóxicos e CEMs podem contribuir para o colapso de colônias, evidenciando que esses poluentes representam, de fato, uma ameaça à conservação dos polinizadores. Palavras-chave: abelhas não-Apis; exposição ao nível de colônia; agrotóxicos; campos eletromagnéticos.
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Citation
FERREIRA, Lívia Maria Negrini. Anthropogenic pollutants disrupt individuals and colonies of stingless bees and bumble bees (Hymenoptera, Apidae). 2025. 235 f. Tese (Doutorado em Entomologia) - Universidade Federal de Viçosa, Viçosa. 2025.