The inorganic carbon source and concentration affect growth and central metabolism in a microcystin producer cyanobacteria

Abstract

Cyanobacteria, microorganisms belonging to the Bacteria domain, are widely distributed geographically, yet most genera are found in freshwater environments. Some cyanobacterial strains are able to produce toxins (cyanotoxins), like microcystins (MCs), that show hepatotoxic effect in animals. The genetic basis, chemical structure, and biosynthetic route as well as microcystin action in eukaryotic organisms have been deeply studied. However, it remains unknown which are the roles played by such compounds in the producing organism. Here, we tested the hypothesis that growth medium supplied with different concentrations of inorganic carbon (Ci) source promotes metabolic and physiological adjustments coupled with changes in MC production. To this end, the cyanobacterial strain Scytonemataceae CCM-UFV057 was cultured in different growth medium, (i) standard BG-11 0 (supplied with 0.02 g·L - of sodium carbonate), as control; (ii) BG-11 0 without Ci (T1); and (iii) BG-11 0 supplied with two concentrations of sodium bicarbonate, 0.016 g·L -1 (T2) and 1.6 g·L -1 (T3). Growth evaluation together with physiological and biochemical analysis as well as MC’s quantification were carried out. Growth parameters of CCM-UFV057 were similar for all growth conditions. Both T1 and T2 lead to similar metabolic patterns, despite different responses in both photosynthetic and respiratory rates. The strain CCM-UFV057 was able to produce five MCs congeners, with the variants showing m/z of 540 and 1037 as the most abundant forms in all conditions. MCs production was highly influenced by Ci concentration, and T1 and T3 lead to the higher and lower MC concentration, respectively, indicating that low Ci concentrations somehow improve the MC production. Notably, the carbon source (carbonate versus bicarbonate) did not seems to affect MC production. Taken together, our data suggest that high amounts of MC under low Ci conditions can contribute to the maintenance of photosynthetic rates, keeping both higher carbon assimilation rates and cellular homeostasis without growth impairments.Cianobactérias são organismos pertecentes ao domínio Bacteria. Esses microorganismos são amplamente distribuídos, embora a maior parte dos gêneros seja encontra em ambientes de água doce. Algumas cianobactérias produzem toxinas (cianotoxinas), como as microcistinas (MCs), que apresentam efeito hepatotóxico em animais. Toda a base genética, estrutura química e rotas de biossíntese, assim como a ação da microcistina nos organismos eucariotos, já foi elucidada. Não obstante, não se sabe ainda quais são os papéis desses compostos no organismo que o produz. Neste estudo, testou-se a hipótese de que a linhagem Scytonemataceae CCM-UFV057 é capaz de crescer em meios com diferentes concentrações e fontes de carbono inorgânico modulando as quantidades de MC produzidas na célula. Para tanto, essa linhagem foi cultivada em meio BG-11 0 , com 0,02 g.L -1 de carbonato de sódio, sendo o controle; em meio BG-11 0 sem fonte de carbono (T1); e em em meio BG-11 0 suplementado com duas concentrações de bicarbonato de sódio, 0,016 g.L -1 (T2) e 1,6 g.L -1 (T3). Análises de crescimento, fisiológicas, bioquímicas e de produção de MCs foram conduzidas. Os parâmetros de crescimento e cinéticos foram similares entre os tratamentos. As análises bioquímicas indicaram um padrão semelhante entre T1 e T2, embora tenham sido observadas diferenças nas taxas de fotossíntese e de respiração. Verificou-se também que a linhagem CCM-UFV057 produz cinco variantes de MC, dentre as quais, as variantes com m/z 540 e 1037 foram as mais abundantes nas condições testadas. Levando-se em consideração o conteúdo total de MC, T3 apresentou os menores valores ao passo que T1, os maiores, com valores semelhantes para o controle e T2. Tomados em conjunto, os resultados obtidos indicam que a quantidade de MC produzida pela linhagem CCM-UFV057 é modulada pelas concentrações de carbono no meio, ao passo que a fonte de carbono utilizadas não impacta essa quantidade. Em suma, os resultados aqui apresentados sugerem que concentrações elevadas de MC produzidas sob baixa concentrações de carbono no meio contribuem, ao menos parcialmente, para a manutenção das taxas fotossintéticas e da homeostase celular sem prejuízos ao crescimento.