Ethylene and nickel in the resistance of maize against the infection by Exserohilum turcicum

Abstract

Diseases cause a negative impact on maize yield worldwide, and the northern leaf blight (NLB), caused by the hemibiotrophic fungus Exserohilum turcicum, is one of the most important. Considering the harmful effects of E. turcicum infection in the leaves of maize plants, the objectives of this study were to investigate the alterations in the photosynthesis (parameters related to leaf gas exchange and chlorophyll a fluorescence), the foliar concentration of micronutrients, and reactive oxygen species (ROS), production of ethylene, activities of both defense and antioxidant enzymes, and the expression of the genes related to the production of hormones. The first study investigated the role of ethylene (ET) in increasing the resistance of maize plants against NLB at physiological, biochemical, and molecular levels. Maize plants were sprayed with ET, aminooxyacetic acid (AOA) (an ET inhibitor), and water (control). The ET application increased its concentration in the leaf tissues and contributed to the expansion of NLB lesions. Also, high NLB severity resulted in lower values for net carbon assimilation rate, stomatal conductance, transpiration rate, and maximum quantum yield of photosystem II (F v/F m) at advanced stages of fungal infection. Lower concentration of pigments and higher concentrations of malonaldehyde (MDA) and hydrogen peroxide (H2O2) were noticed for ET- sprayed plants infected by E. turcicum. Great NLB development in the leaves of ET-sprayed plants can probably be attributed to the lower activities of antioxidative (ascorbate peroxidase, glutathione reductase, and superoxide dismutase) and defense (chitinase, β-1,3-glucanase, lipoxygenase, and phenylalanine ammonia-lyase) enzymes. The second study was carried out to investigate the effect of foliar nickel (Ni) spray on the potentiation of maize resistance against E. turcicum infection by examining alterations at biochemical and physiological levels. In the in vitro assay, Ni efficiently inhibited the mycelial growth of E. turcicum. For Ni-sprayed and inoculated plants, there were higher foliar concentrations of manganese and Ni. These plants exhibited significant decreases of 33 and 24%, respectively, for NLB severity at 12 and 16 days after inoculation. There were lower MDA and H2O2 concentrations in the leaves of +Ni inoculated plants. The decrease in NLB severity for Ni-sprayed plants was related to its direct effect against E. turcicum infection or through the potentiation of host defense responses such as high lipoxygenase and polyphenoloxidase activities as well as great production of phenolics and lignin. Keywords: Antioxidative metabolism. Host defense responses. Northern leaf blight. Plant nutrition. Plant hormone. Photosynthesis.

Doenças causam impacto negativo na produção de milho em todo o mundo, sendo a queima foliar, causada pelo fungo hemibiotrófico Exserohilum turcicum, uma das mais importantes. Considerando os efeitos deletérios da infecção por E. turcicum nas folhas de plantas de milho, os objetivos deste estudo foram investigar as alterações na fotossíntese (parâmetros relacionados às trocas gasosas e fluorescência da clorofila a), concentrações foliares de micronutrientes, espécies reativas de oxigênio (EROS), produção de etileno, atividades de enzimas de defesa e antioxidantes e a expressão de genes relacionados à produção de hormônios. O primeiro estudo investigou o papel do etileno (ET) no aumento da resistência das plantas de milho contra a queima foliar em níveis fisiológicos, bioquímicos e moleculares. Plantas de milho foram pulverizadas com ET, ácido aminooxiacético (AOA) (um inibidor de ET) e água (controle). A aplicação do ET aumentou sua concentração nos tecidos foliares e contribuiu para a expansão das lesões da queima foliar. Além disso, a severidade da queima foliar alta resultou em valores mais baixos para a taxa líquida de assimilação de carbono, condutância estomática, taxa de transpiração e rendimento quântico máximo do fotossistema II (F v/F m) em estágios avançados da infecção fúngica. Menor concentração de pigmentos e maiores concentrações de malonaldeído (MDA) e peróxido de hidrogênio (H2O2) foram observadas para plantas pulverizadas com ET infectadas por E. turcicum. Grande desenvolvimento da queima foliar nas folhas de plantas pulverizadas com ET pode provavelmente ser atribuído às atividades mais baixas de enzimas antioxidantes (ascorbato peroxidase, glutationa redutase e superóxido dismutase) e de defesa (quitinase, β-1,3-glucanase, lipoxigenase e fenilalanina amônia-lyase). O segundo estudo foi realizado para investigar o efeito da pulverização foliar de níquel (Ni) na potenciação da resistência do milho à infecção por E. turcicum, examinando alterações em níveis bioquímicos e fisiológicos. No ensaio in vitro, o Ni inibiu de forma eficiente o crescimento micelial de E. turcicum. Para as plantas pulverizadas com Ni e inoculadas, houve maiores concentrações foliares de manganês e Ni. Essas plantas exibiram reduções significativas de 33 e 24%, respectivamente, para a severidade da queima foliar aos 12 e 16 dias após a inoculação. Houve menores concentrações de MDA e H2O2 nas folhas das plantas inoculadas com +Ni. A diminuição da severidade da queima foliar para plantas pulverizadas com Ni foi relacionada ao seu efeito direto contra a infecção por E. turcicum ou através da potencialização de respostas de defesa do hospedeiro, como alta atividade da lipoxigenase e polifenoloxidase, bem como grande produção de fenólicos e lignina. Palavras-chave: Fotossíntese. Hormônio vegetal. Metabolismo antioxidativo. Nutrição de plantas. Queima foliar. Respostas de defesa do hospedeiro.