The role of abscisic acid and secondary growth on embolism resistance and drought tolerance in herbaceous plants

Abstract

Drought resistance is crucial for plant productivity in water-limited conditions. While the role of abscisic acid (ABA) in stomatal regulation is well-studied, its influence on hydraulic function beyond stomata remains understudied. Moreover, the impacts of secondary growth on xylem resistance are still poorly understood. In the first chapter, we aimed to elucidate the impact of ABA on drought-induced dysfunction by examining genotypes with divergent ABA accumulation abilities. All genotypes exhibited similar resistance to leaf and stem embolism and similar leaf hydraulic resistance. However, pronounced differences between extreme genotypes, sitiens (sit; a strong ABA- deficient mutant) and sp12 (a transgenic line with constitutive ABA over-accumulation) were observed. The water potential inducing 50% embolism was 0.25 MPa lower in sp12 compared to sit. Notably, plants with higher ABA levels (wild type and sp12) demonstrated significantly lower maximum stomatal conductance and minimum leaf conductance than ABA-deficient mutants. These variations in gas exchange were associated with ABA levels, stomatal density, and size. The elevated ABA content in plants resulted in decreased water loss, consequently leading to a delayed onset of lethal water potentials associated with embolism during drought stress. Therefore, the primary mechanism by which ABA enhances drought tolerance is through the regulation of water loss, thereby postponing the onset of dehydration and hydraulic dysfunction. In the second chapter, we focused on exploring the embolism resistance in the leaves, basal stems, and upper stems of two herbaceous species, Solanum lycopersicum and Senecio minimus, which undergo secondary growth in their mature stems. Our findings unveiled that the basal stem region with advanced secondary growth exhibited increased embolism resistance, leading to vulnerability segmentation between the basal stem and the remaining vegetative shoot. Alongside enhanced woodiness, embolism resistance in basal stems coincided with changes in anatomy and lignin content. Decreases in the pith-to-xylem area, increases in the proportion of secondary xylem conduits, and higher lignin content were observed in the basal stems. This study highlights the role of ABA in regulating drought tolerance by reducing waterloss and delaying hydraulic dysfunction. Additionally, it elucidates how secondary growth in herbaceous plants contributes to increased embolism resistance and ensures survival during drought periods while supporting the upper canopy. Keywords: Embolism. Cavitation. ABA. Solanum lycopersicum. Senecio minimus. Stomata. Xylem. Water deficit. Secondary growth. Lignin.A resistência à seca é crucial para a produtividade das plantas em condições de déficit hídrico. Embora o papel do ácido abscísico (ABA) na regulação estomática seja bem estudado, sua influência na função hidráulica além dos estômatos ainda é pouco conhecida. Além disso, os impactos do crescimento secundário em plantas herbáceas na resistência do xilema são ainda pouco compreendidos. No primeiro capítulo, objetivou-se elucidar o impacto do ABA na disfunção hidráulica induzida pela seca, examinando genótipos com diferentes capacidades de acumulação de ABA. Todos os genótipos apresentaram resistência semelhante à embolia foliar e do caule, bem como resistência hidráulica foliar semelhante. No entanto, diferenças significativas foram observadas entre os genótipos extremos, sitiens (sit; um mutante com baixa produção de ABA) e sp12 (uma linhagem transgênica que superexpressa ABA). O potencial hídrico que induz 50% de embolia foi 0,25 MPa menor em sp12 em comparação com sit. Plantas com níveis mais altos de ABA (linhagem selvagem e sp12) apresentaram condutância estomática máxima e condutância foliar mínima significativamente menores em comparação com mutantes deficientes em ABA. Essas variações nas trocas gasosas foram associadas aos níveis de ABA, densidade e tamanho estomático. O aumento do conteúdo de ABA nas plantas resultou em menor perda de água, o que levou ao atraso no surgimento de potenciais hídricos letais associados à embolia durante o estresse hídrico. Portanto, o principal mecanismo pelo qual o ABA melhora a tolerância à seca é através da regulação da perda de água, adiando o início da desidratação e disfunção hidráulica. No segundo capítulo, explorou-se a resistência à embolia nas folhas, base e ápice do caule de duas espécies herbáceas, Solanum lycopersicum e Senecio minimus, que passam por crescimento secundário nos caules maduros. Nossas descobertas revelaram que a região basal do caule, com crescimento secundário avançado, apresentou aumento da resistência à embolia, resultando em segmentação de vulnerabilidade entre a base do caule e o restante da parte vegetativa. A maior resistência à embolia na região basal do caule coincidiu comalterações na anatomia e conteúdo de lignina. Observaram-se reduções na relação entre a área da medula e do xilema, aumento na proporção de condutos de xilema secundários e maior conteúdo de lignina na região basal do caule. Este estudo destaca o papel do ABA na regulação da tolerância à seca, reduzindo a perda de água da planta para a atmosfera e atrasando a disfunção hidráulica. Além disso, elucida-se como o crescimento secundário em plantas herbáceas contribui para o aumento da resistência à embolia, garantindo a sobrevivência durante períodos de seca e fornecendo suporte para o dossel superior. Palavras-chave: Embolismo. Cavitação. ABA. Solanum lycopersicum. Senecio minimus. Estômato. Xilema. Deficit hídrico. Crescimento secundário. Lignina.