Alumínio: elemento benéfico ou essencial para a espécie de cerrado Borreria latifolia (Rubiaceae)?

Abstract

O íon trivalente de alumínio (Al 3+ ) é tóxico para maioria das plantas em solos ácidos, porém para algumas espécies nativas este metal é considerado benéfico. Recentemente, foi comprovada a essencialidade do metal para a espécie hiperacumuladora Camellia sinensis (chá- da-índia) e relatado que o desenvolvimento da lenhosa de cerrado Vochysia tucanorum é prejudicado na ausência deste elemento. Entretanto, ainda não há relatos da essencialidade do Al para espécies do cerrado e o seu efeito no metabolismo de plantas hiperacumuladoras, como a herbácea Borreria latifolia (Rubiaceae), não foi totalmente elucidado. Neste trabalho avaliamos as repostas morfológicas, anatômicas, bioquímicas e fisiológicas de indivíduos de B. latifolia, coletados em solo de cerrado, e submetidos, em hidroponia, a 0 µM de Al 3+ por 57 dias (T0) e 0 µM de Al 3+ por 40 dias, acrescentando-se, após esse período, 500 µM de Al 3+ por mais 17 dias (T0+500). A princípio, plantas T0+500 permaneceriam 40 dias sem e 40 dias com o Al, porém o tempo de exposição ao metal teve que ser reduzido para 17 dias pois alguns indivíduos T0 morreram, indicando que as demais plantas desse tratamento não sobreviveriam por mais tempo. Após 57 dias de cultivo na ausência do Al (T0), plantas de B. latifolia apresentaram raízes escurecidas e gelatinosas, folhas necrosadas e morte de gemas axilares e de meristemas apicais caulinares. Diversos danos histológicos, como hipertrofia, alterações mitóticas, descolamento de células na raiz e senescência de coléteres, foram observados nesse tratamento. Nos 40 dias sem Al, indivíduos T0+500 exibiam necroses em folhas, em ápices de raízes e de caules. Porém, após a adição de Al, observou-se produção de raízes saudáveis de coloração clara e de brotações caulinares, sem alterações anatômicas, que se desenvolveram a partir de gemas adventícias. Houve acúmulo do Al em todos os tecidos dos órgãos vegetativos, inclusive em células condutoras do xilema. Adicionalmente, o Al foi registrado em coléteres, indicando uma possível exsudação do elemento, e em núcleos e nucléolos de células meristemáticas, o que pode estar relacionado com sua participação na manutenção da integridade do DNA. O Al reduziu o teor de malonaldeído e eletrólitos extravasados e elevou, no geral, o estado nutricional de B. latifolia. Como consequência, houve aumento no índice Spad das folhas e na produção de biomassa total pelas plantas T0+500. A análise de trocasgasosas confirmou que o Al aumentou os valores de todos os parâmetros, exceto da eficiência do uso da água, nos três tempos de avalição (24 horas, 48 horas e 17 dias após adição do Al na solução de plantas T0+500). O mesmo foi observado para a taxa de transporte de elétrons, a eficiência de excitação e o rendimento efetivo do PSII na presença de Al, juntamente com a redução do coeficiente não fotoquímico. Já o cultivo sem Al apresentou o CO 2 intracelular aumentado concomitante a queda do rendimento máximo do PSII e do coeficiente fotoquímico no final do cultivo. Em paralelo, o teor de amido nas raízes desse tratamento foi maior que na presença do metal, enquanto os teores de fenóis não diferiram entre os tratamentos. O Al, em plantas T0+500, aumentou os teores de clorofilas a e b, de proteínas nas folhas, acompanhado pelas maiores abundâncias relativas de Al, S e Zn, em relação a T0. Além disso, o Al promoveu o incremento de açúcares solúveis na raiz, associado ao aumento na proporção relativa de Al e K e a redução dos percentuais de Zn, Cu e Fe em T0+500 com relação a T0. Maiores percentuais de N, Mg e Cu na folha foram observadas em T0. Esses resultados evidenciam que o Al nuclear é essencial para B. latifolia ao manter a atividade e integridade de células meristemáticas e que o metal atua estimulando a fotossíntese, através do reequilíbrio nutricional. A retomada do crescimento e do desenvolvimento se deu com a elevação da síntese de proteínas, provavelmente as envolvidas no reparo de danos oxidativos e no processo de fotossíntese, e com relação fonte-dreno sendo restabelecida no metabolismo de açúcares. Palavras-chave: Hiperacumuladora de alumínio; Alumínio essencial; Meristemas; Fotossíntese; Herbáceas do cerrado.

The trivalent aluminum ion (Al 3+ ) is toxic to most plants in acidic soils, but for some native species this metal is considered beneficial. Recently, the essentiality of the metal was confirmed for the hyperaccumulating species Camellia sinensis (Indian tea) and it was reported that the development of the woody cerrado species Vochysia tucanorum is impaired in the absence of this element. However, there are still no reports of Al essentiality for cerrado species and its effect on the metabolism of hyperaccumulator plants, such as the herbaceous Borreria latifolia (Rubiaceae), has not been fully elucidated. In this work, we evaluated the morphological, anatomical, biochemical and physiological responses of individuals of B. latifolia, collected in cerrado soil, and submitted, in hydroponics, to 0 µM of Al 3+ for 57 days (T0) and 0 µM of Al 3+ for 40 days, adding, after this period, 500 µM of Al 3+ for another 17 days (T0+500). At first, T0+500 plants would remain 40 days without and 40 days with Al, but the exposure time to the metal had to be reduced to 17 days because some T0 individuals died, indicating that the other plants of this treatment would not survive longer. After 57 days of cultivation in the absence of Al (T0), B. latifolia plants showed darkened and gelatinous roots, necrotic leaves and death of axillary buds and stalk apical meristems. Several histological damages, such as hypertrophy, mitotic alterations, root cell detachment and colleter senescence, were observed in this treatment. In the 40 days without Al, T0+500 individuals exhibited necrosis in leaves, roots and stems. However, after the addition of Al, it was observed production of healthy roots and of light color and stems buds, without anatomical changes, which developed from adventitious buds. There was accumulation of Al in all tissues of vegetative organs, including conducting cells of the xylem. Additionally, Al was recorded in colleters, indicating a possible exudation of the element, and in nuclei and nucleoli of meristematic cells, which may be related to its participation in the maintenance of DNA integrity. Al reduced the content of malonaldehyde and extravasated electrolytes and increased, in general, the nutritional status of B. latifolia. As a consequence, there was an increase in the Spad index of the leaves and in the production of total biomass by T0+500 plants. The gas exchange analysis confirmed that Al increased the values of all parameters, except for water use efficiency, in the three evaluation times (24 hours,48 hours and 17 days after addition of Al in the T0+500 plant solution). The same was observed for the electron transport rate, the excitation efficiency and the effective yield of PSII in the presence of Al, together with the reduction of the non-photochemical coefficient. On the other hand, the cultivation without Al presented increased intracellular CO 2 concomitantly with the decrease in the maximum yield of PSII and the photochemical coefficient at the end of the cultivation. In parallel, the starch content in the roots of this treatment was higher than in the presence of the metal, while the phenol content did not differ between treatments. Al, in T0+500 plants, increased the levels of chlorophylls a and b, of proteins in the leaves, accompanied by higher relative abundances of Al, S and Zn, in relation to T0. In addition, Al promoted an increase in soluble sugars in the root, associated with an increase in the relative proportion of Al and K and a reduction in the percentages of Zn, Cu and Fe at T0+500 in relation to T0. Higher percentages of N, Mg and Cu in the leaf were observed at T0. These results show that nuclear Al is essential for B. latifolia to maintain the activity and integrity of meristematic cells and that the metal acts by stimulating photosynthesis, through nutritional rebalance. The resumption of growth and development occurred with the increase in protein synthesis, probably those involved in the repair of oxidative damage and in the photosynthesis process, and with the source-sink relationship being reestablished in the metabolism of sugars. Keywords: Aluminum hyperaccumulator; Essential aluminum; Meristems; Photosynthesis; Cerrado herbaceous plants.