Assinaturas transcritômicas e proteômicas que sustentam a adaptação ninfal e a produção da espuma na cigarrinha-das-pastagens Mahanarva spectabilis

Abstract

A cigarrinha-das-pastagens Mahanarva spectabilis (Distant, 1909) (Hemiptera: Cercopidae) é uma importante praga de gramíneas forrageiras na América do Sul, onde suas ninfas causam danos às pastagens ao se alimentarem da seiva do xilema e produzirem uma espuma característica que as protege contra estressores ambientais. Para investigar a base molecular dessa adaptação, integramos a análise de RNA-seq de ninfas com a proteômica por LC-MS/MS da glândula de Batelli, principal fonte da secreção da espuma. A montagem de novo de 100.666 unigenes revelou ampla diversidade funcional, com forte representação de enzimas de desintoxicação (CYP450s, GSTs, UGTs e carboxilesterases), transportadores e bombas iônicas, proteínas cuticulares e genes relacionados ao estresse e à imunidade. Aproximadamente 16% dos loci apresentaram splicing alternativo, especialmente em famílias gênicas de desintoxicação, quimiorrecepção e osmorregulação, evidenciando variabilidade transcriptômica.As predições de peptídeo sinal e de proteínas secretadas identificaram 168 proteínas secretadas candidatas de alta confiança, incluindo enzimas de desintoxicação, proteases, proteínas estruturais e fatores relacionados à imunidade, várias das quais são consistentes com funções antimicrobianas e surfactantes atribuídas às espumas das cigarrinhas. O perfil proteômico da glândula de Batelli confirmou 500 proteínas, enriquecidas em chaperonas, enzimas metabólicas, vias de desintoxicação e componentes de osmorregulação, sendo as proteínas mais abundantes correspondentes a chaperonas Hsp70, ATP sintases, proteínas cuticulares e anidrases carbônicas. Em conjunto, esses resultados fornecem uma visão integrativa transcriptômica e proteômica das ninfas de M. spectabilis, destacando genes e proteínas associados à alimentação no xilema, à produção de espuma e a respostas potencialmente relacionadas à tolerância ao estresse ambiental. Esse conjunto abrangente de dados não apenas amplia a compreensão da biologia das cigarrinhas, mas também identifica alvos moleculares candidatos que podem subsidiar estratégias inovadoras para o controle dos estágios ninfais e a mitigação dos danos causados por essas pragas em sistemas forrageiros. Palavras-chave: Defesa de plantas; Forrageiras; Secretoma; Interação inseto-planta; Enzimas de detoxificaçãoThe spittlebug Mahanarva spectabilis (Distant, 1909) (Hemiptera: Cercopidae) is an important pest of forage grasses in South America, where its nymphs cause pasture damage by feeding on xylem sap and producing a characteristic foam that protects them against environmental stressors. To investigate the molecular basis of this adaptation, we integrated RNA-seq analysis of nymphs with LC-MS/MS proteomics of the Batelli gland, the primary source of foam secretion. De novo assembly of 100,666 unigenes revealed broad functional diversity, with strong representation of detoxification enzymes (CYP450s, GSTs, UGTs, carboxylesterases), transporters and ion pumps, cuticle proteins, and stress- and immunity-related genes. Nearly 16% of loci exhibited alternative splicing, particularly within detoxification, chemosensory, and osmoregulatory gene families, highlighting evidence of transcriptomic variability. Signal peptide and secreted protein predictions identified 168 high-confidence candidate secreted proteins, including detoxification enzymes, proteases, structural proteins, and immune-related factors, several of which are consistent with antimicrobial and surfactant-related functions for spittlebug foams. Proteomic profiling of the Batelli gland confirmed 500 proteins, enriched in chaperones, metabolic enzymes, detoxification pathways, and osmoregulatory components, with the most abundant proteins corresponding to Hsp70 chaperones, ATP synthases, cuticle proteins, and carbonic anhydrases. Together, these results provide an integrative transcriptomic and proteomic overview for M. spectabilis nymphs, highlighting genes and proteins associated with xylem feeding, foam production and responses potentially related to environmental stress tolerance. This comprehensive dataset not only advances the understanding of spittlebug biology but also identifies candidate molecular targets that may inform innovative strategies for controlling nymphal stages and mitigating spittlebug damage in forage systems. Keywords: Plant defense; Forage crops; Secretome; Insect-plant interaction; Detoxification enzymes