Susceptibility to chlorantraniliprole, competition abilities and stylet probing behavior of heteropteran pests

Abstract

Large losses in agricultural production worldwide have occurred due to insects in the order Heteroptera. Records of severe losses in agricultural commodities [eg, soybean, Glycine max (L.)] in Brazil have been attributed to the action of a stink bug complex, whose main insect species have changed both spatially and temporally in soybean producing regions. More recently, other stink bug pests without occurrence in Brazil have been the main cause of crop losses with great relevance for Brazilian agricul- ture. Therefore, the present research was divided into three parts, aiming not only to address the current situation of two of the main pests in Brazilian soybean crops, the brown stink bug, Euschistus heros (F.), and the red banded stink bug, Piezodorus guildinii (West.), but also to provide relevant information about heteropteran pests in other countries and likely to become pests in Brazil, like Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois). In the first study, the susceptibility of E. heros to the chlorantraniliprole insecticide was evaluated, as well as the alteration in the reproductive fitness medi- ated by sublethal exposure to this insecticide. The susceptibility of E. heros was eval- uated by assessing the mortality of newly emerged nymphs and adults. Alterations in reproductive fitness were evaluated by testing four combinations of treated and untreated couples: untreated male and treated female; treated male and untreated female; both male and female treated; both male and female untreated. Although chlorantraniliprole insecticide caused low mortality to E. heros during the develop- mental stages (3 rd , 4 th and 5 th instars and adults) treated, adults exposed to sublethal concentration of chlorantraniliprole had their reproductive fitness affected. There was an increase in survival time for untreated males coupled with treated females, and a higher oviposition peak for treated females coupled with untreated males, with shorter egg incubation time and delayed peak of fertility. Additionally, the untreated females coupled with treated males exhibited higher daily fecundity, potentially rep- resenting chlorantraniliprole-induced hormesis. In the second work, the competitive- ness of E. heros and P. guildinii was assessed by direct competition experiments with mixed (adult) insect infestations in soybean plants. Fitness of each species was mea- sured by quantifying the populational growth rate, and the soybean yield was ac- cessed at harvesting. The results showed that E. heros was a better competitor than P. guildinii, and the competitive ability of P. guildinii was compromised by the increase in the amount of conspecific and heterospecific (i.e., E. he ros). However, despite the fact that P. guildinii apparently lost the competition with E. heros, no yield was observed in the plants infested with P. guildinii. In the third work, the stylet probing behavior of L. lineolaris (Palisot de Beauvois) on cotton terminal axillary leaves was studied. L. lineolaris was chosen because it is a pest of great importance in several countries, but has not been recorded in Brazil. However, due to international trade there is a probability that this pest would become a problem if introduced in Brazil. The rela- tionship between characteristics of stylet probing behavior of L. lineolaris (3 rd , 4 th and 5 th instars and adult males) and the amount of leaf damage was analyzed. L. lineolaris stylet probing behavior was measured and quantitatively described by electropenet- rography (EPG). Cell rupturing (CR) events, composed of combined stylet movements and salivation during insect probing, are the main cause of damage on cotton axil- lary leaves. Strong correlation between total duration of CR with the amount of leaf damage was found. Differences between life stages and amount of damage on leaves were not found. Therefore, the CR feeding strategy was highly detrimental to leaves, even with low-duration events. These studies reinforce that the recent outbreaks and the higher abundance of E. heros observed in Brazilian soybean fields a re r elated to sublethal effects of chlorantraniliprole, and probably others insecticides, by altering the sexual fitness of E. heros, associated with its higher competitive ability against its heterospecific c ompetitor, P. g uildinii. A dditionally, E PG w ill b e a i mportant t ool to understand stylet probing behavior of soybean stink bugs pests. EPG application, in- cluding for studies with insecticides and their sublethal effects, will be a valuable tool to development of strategies to reduce soybean crop lost.Grandes perdas da produção agrícola mundial têm ocorrido devido a ação de inse- tos da ordem Heteroptera. No Brasil, os registros de perdas severas na produção de commodities agrícolas [e.g., a soja, Glycine max (L.)] têm sido atribuídos a ação de um complexo de percevejos, cujo os principais representantes tem se alterado ao longo do tempo e nas diferentes nas regiões produtoras de soja. Mais recentemente, outros percevejos que ainda não existem no Brasil tem sido os principais agentes de perdas em culturas agrícolas com destacada relevância para agrícola brasileira. Por isto, a presente investigação foi dividida em três etapas, visando abordar não somente a si- tuação atual de dois dos principais percevejos pragas em cultivos brasileiros de soja, o percevejo marrom da soja, Euschistus heros (F.) e o percevejo verde pequeno, Piezo- dorus guildinii (West.), mas também obter informações relevantes sobre percevejos que são pragas em outros países mas que tem extremo potencial de serem pragas tam- bém aqui no Brasil, como Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois). No primeiro trabalho, foi avaliada a susceptibilidade de E. heros ao inseticida clorantraniliprole, bem como a alteração do potencial ou capacidade reprodutiva mediada por exposição subletal a este inseticida. A suscetibilidade de E. heros foi avaliada por meio da determina- ção de mortalidade de ninfas e adultos recém emergidos. A alteração do potencial reprodutivo foi avaliada testando quatro combinações de casais tratados e não trata- dos: macho não tratado e fêmea tratada; macho tratado e fêmea não tratada; ambos macho e fêmea tratados; ambos machos e fêmeas não tratados. Apesar do inseticida clorantraniliprole ter causado baixa mortalidade em E. heros às fases de desenvolvi- mento avaliadas (3o, 4o e 5o instares e adultos), a exposição subletal de adultos ao clorantraniliprole afetou o potencial reprodutivo da espécie. Ocorreram aumento no tempo de sobrevivência para machos não tratados acasalados com fêmeas tratadas, e maior pico de oviposição em fêmeas tratadas acasaladas com machos não tratados, com consequente menor tempo de incubação de ovos e atraso no pico de fertilidade. Além disso, fêmeas não tratadas acasaladas com machos tratados apresentaram maior fecundidade diária, o que pode indicar hormese induzida por clorantraniliprole. No segundo trabalho, foi estudado a capacidade competitiva entre as espécies E. heros e P. guildinii por meio de experimento de competição, com a infestação de adultos de ambas as espécies em plantas de soja. Para cada espécie foi determinada a taxa de crescimento populacional, e adicionalmente o efeito sobre a produção das plantas de soja. Os resultados mostraram que E. heros foi um melhor competidor do que P. guil- dinii, tendo a capacidade competitiva de P. guildinii sido comprometida pelo aumento na quantidade de coespecíficos e heteroespecíficos (isto é, E. he ros). No entanto, ape- sar do fato de que P. guildinii, aparentemente, ser um pior competidor em relação a E. heros, nenhuma produção de grãos foi observada nas plantas infestadas com P. guildi- nii. No terceiro trabalho, foi verificado o comportamento alimentar de Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois) em folhas da axila terminal de plantas de algodão do terminal axilar. L. lineolaris foi escolhido por ser um heteróptero praga de relevada importância em diversas culturas, mas que ainda não tem registro de ocorrência no Brasil. No en- tanto, devido ao comércio internacional existe a possibilidade de vir a ser praga caso sua presença seja detectada. Foi verificada a relação entre características do comporta- mento de prova de L. lineolaris (3o, 4o e 5o instares e adultos machos) e a quantidade de danos nas folhas resultante da alimentação dos insetos. O comportamento de prova foi caracterizado e mensurado por Eletropenetrografia (EPG). Os eventos de ruptura de células (CR), que são movimentos do estilete dos insetos combinados com sali- vação durante a prova estiletar, são a principal causa de danos nas folhas de algodão havendo uma forte correlação entre o tempo total de CR e a quantidade de dano foliar. No entanto, não houveram diferenças entre os instares na quantidade de danos nas fo- lhas. Portanto, a estratégia de CR durante a alimentação por L. lineolaris foi altamente prejudicial às folhas, mesmo em eventos de baixa duração. Estes estudos reforçam a percepção de que os recentes surtos e a maior abundância de E. heros observados nos campos de soja podem ser devidos a efeitos subletais de clorantraniliprole, e prova- velmente também de outros inseticidas, via alteração do potencial reprodutivo de E. heros, associada à sua maior capacidade competitiva contra seu competidor heteroes- pecífico P. guildinii. A técnica de EPG utilizada neste estudo virá a ser uma importante ferramenta no estudo do comportamento alimentar de insetos fitossuccívoros da cul- tura da soja. A utilização de EPG, inclusive para estudos com inseticidas e seus efeitos subletais, é uma valiosa ferramenta no desenvolvimento de estratégias para reduzir as perdas na produção de soja.