Hidden diversity of Ophiocordyceps parasitizing hymenoptera: novel evolutionary lineages and a cryptic species complex

Abstract

Ophiocordyceps fungi are predominantly entomopathogenic, with some species capable of manipulating the behaviour of social hymenopterans. Over recent decades, taxonomic studies have revealed extensive cryptic diversity within the genus, particularly within the O. unilateralis species complex composed by taxa that manipulate ant behaviour. Estimations suggest that hundreds of species remain undescribed, especially among those manipulative species associated with Hymenoptera in underexplored environments such as tropical forests. This thesis aimed to investigate the cryptic diversity of entomopathogenic Ophiocordyceps infecting Hymenoptera, particularly ants and social wasps, in Brazilian tropical forests. For the General Introduction (Chapter I), we reviewed biological, ecological and taxonomic aspects of entomopathogenic fungi, followed by an overview of Ophiocordyceps-Hymenoptera interactions and the current knowledge gaps concerning bees, ants, and wasps. In Chapter II, we employed an integrative taxonomic approach to describe O. acanthoponerae, a new species infecting Acanthoponera mucronata ants in an ecotone between the Atlantic Forest and Cerrado biomes. This species represents a novel lineage of myrmecophilous Ophiocordyceps closely-related to O. humbertii, a species known to infect and manipulate social wasps. In Chapter III, we revealed that O. humbertii constitutes a cryptic species complex by describing seven new species associated with social wasps, uncovering at least four novel fungal lineages. This thesis significantly contributes to the understanding of cryptic fungal diversity in tropical forests and highlights the pivotal role of Hymenoptera in the evolution and diversification of behaviour-manipulating Ophiocordyceps. Keywords: Atlantic Forest; Hypocreales; host manipulation; integrative taxonomy; Ophiocordyceps acanthoponerae; Ophiocordyceps humbertii.Fungos do gênero Ophiocordyceps são majoritariamente entomopatogênicos, com algumas espécies capazes de manipular o comportamento de insetos sociais da ordem Hymenoptera. Nas últimas décadas, estudos taxonômicos revelaram a existência de diversas espécies crípticas para o gênero, especialmente dentro do complexo de espécies O. unilateralis, que manipulam o comportamento de formigas. Estimativas indicam que centenas de espécies ainda estão para serem descritas, particularmente para os grupos que infectam e manipulam o comportamento de Hymenoptera, em ambientes negligenciados como florestas tropicais. Esta tese teve como objetivo investigar a diversidade críptica de fungos entomopatogênicos do gênero Ophiocordyceps parasitando insetos da ordem Hymenoptera, especialmente formigas e vespas sociais em florestas tropicais do Brasil. Para a Introdução Geral (Capítulo I), inicialmente revisamos os aspectos biológicos, ecológicos e taxonômicos de fungos entomopatogênicos e, posteriormente, detalhamos os aspectos e as lacunas de conhecimento das interações entre Ophiocordyceps com os diferentes grupos de insetos Hymenoptera (abelhas, formigas e vespas). No Capítulo II, nós utilizamos uma abordagem de taxonomia integrativa para descrever uma nova espécie, O. acanthoponerae, infectando formigas Acanthoponera mucronata em um ecótono entre Floresta Atlântica e Cerrado. Essa nova espécie representa uma nova linhagem dentro de Ophiocordyceps mirmecófilos filogeneticamente relacionada a O. humbertii, espécie que infecta e manipula o comportamento de vespas sociais. No Capítulo III, nós revelamos através da descrição de sete novas espécies que O. humbertii constitui um complexo de espécies crípticas. Nossos resultados revelam a existência de pelo menos quatro novas linhagens fúngicas associadas a vespas. Essa tese contribui significativamente para o conhecimento da diversidade críptica de fungos em florestas tropicais e reforçam a importância de Hymenoptera na evolução e diversificação de Ophiocordyceps manipuladores de comportamento. Palavras-chave: Floresta Atlântica; Hypocreales; manipulação comportamental; taxonomia integrativa; Ophiocordyceps acanthoponerae; Ophiocordyceps humbertii.