Impact of climate change factors and management tools on the feeding behavior of phytosuccivorous insect pests

Abstract

The population dynamics of phytosuccivorous pests may be impacted by factors associated to climate changes (e.g., elevated CO2 : eCO2 ). eCO2 induces alterations in plant metabolism, and indirectly, herbivorous insects performance, for instance, the feeding behavior of these insects may be affected by changes in phyisiology of plants, due to altered nutritional quality and traces of resistance mediated by these change. In addition, tools used for pest management in the current scenario may contribute to changing the status of non-target secondary pest populations (e.g., Phytosucciivorous). One of the most widely used management tools current is transgenic crops expressing Bacillus thuringiensis (Bt) insecticidal proteins for the control of Lepidoptera and Coleoptera pests. One of the shortcomings of Bt technology is whether the expression of these insecticidal proteins in plant tissues can further non-target pests (e.g., phytosuccivorous). Considering the potential risks of losses caused by sap-sucking insects on Bt crops, there is a need to improve management strategies, and the proper use of insecticides is still the most effective tool for the control of these pests. The application of neonicotinoid insecticides alone and in combination with sodium chloride (NaCl) is a common practice in Brazilian agricultural (e.g., soybean) production. The use of the NaCl (0.5% w/v) associated with neonicotinoid insecticides has effectively suppressed target herbivores, and guaranteed greater sustainability (e.g., delaying the development of pesticide resistance and reducing the quantities of products used). However, the potential effects of this practice on non-target organisms (including secondary pests) have not been the subject of further studies. Given the above considerations, the study of interactions of eCO2 , Bt plants, insecticidal molecules, and sap-sucking insects is crucial. The elucidation of such knowledge gaps will also facilitate the development of new management strategies in order to mitigate negative effects in current and future scenarios. Phytosucciivorous insects such as aphids and whiteflies have been reported causing considerable problems in maize and soybean crops, respectively. These insects cause direct and indirect damage to plants by sucking nutrients from the phloem sap and being vectors of viruses. Therefore, the present study takes an approach with investigations conducted to better understand the interaction of factors associated with climate change ( eCO2 ), genetically modified Bt plants (i.e., maize and soybean) and insecticidal molecules (i.e., imidacloprid associated with NaCl) in aphids and whiteflies. In the first chapter We examined the effects of eCO2 on the morphology and biochemistry of a Bt soybean cultivar and the indirect effects on whiteflies life history and feeding behavior. Our results showed that there was a reduction in the nutritional quality of plants that indirectly affected biological parameters of B. tabaci. In addition, through the analysis of the whitefly feeding behavior, we verified changes in the traces of resistance of the plants. The second chapter deals with the interaction of Bt maize expressing two different toxins and the aphid Rhopalosiphum maidis. This work was carried out to evaluate the preference, performance and feeding behavior of R.maidis in maize plants with dual Bt genes (Cry1Ab and Cry1F) and in its non-Bt isoline. Our results showed that R.maidis presented a lower preference for the pyramided Bt maize, resulting in a lower number of aphids in these plants. During the feeding behavior test, the duration of the non-probe (insect without contact with the stylet in the plant) was significantly higher in Bt plants. Respectively, the frequency of activities related to phloem sap ingestion (E2 and E2s) was significantly lower in Bt maize expressing two different toxins. In the third chapter, used Bt soybean plants to evaluate the effects of a sublethal concentration of imidacloprid alone and in combination with NaCl to B. tabaci. The association of NaCl did not modify the toxicity of solutions containing imidacloprid, however it was possible to observe a more evident stress (i.e., alterations in the feeding behavior) in insects that fed on plants treated with CL10 in the absence of NaCl. Our results provide important information that can corroborate with the development of strategies for the integrated management of phytosuccivorous insects in current and future scenarios.

A dinâmica populacional de insetos fitosuccívoros pode ser afetada por fatores associados a mudanças climáticas (por exemplo, elevado CO2 : eCO2 ). eCO2 pode provocar alterações no metabolismo das plantas e, indiretamente, afetar o desempenho de insetos herbívoros, por exemplo, o comportamento alimentar desses insetos pode ser afetado por alterações na fisiologia das plantas, devido a alteração da qualidade nutricional e traços de resistência mediados por essas mudanças. Além disso, ferramentas usadas para o manejo de pragas no cenário atual podem contribuir para mudança do status de populações de pragas secundárias não-alvo (por exemplo, insetos fitosuccívoros). Uma das ferramentas de manejo mais utilizadas atualmente são as culturas transgênicas expressando as proteínas inseticidas de Bacillus thuringiensis (Bt) para o controle de pragas da ordem Lepidoptera e Coleoptera, principalmente. Uma das lacunas da tecnologia Bt é verificar se a expressão dessas proteínas inseticidas nos tecidos vegetais podem colaborar com aumento populacional de pragas secundárias não alvos (e.g., sugadores de seiva). Tendo em vista os riscos potenciais de perdas por insetos sugadores nas lavouras com cultivo Bt, há uma necessidade de melhorar o manejo, e o uso adequado de inseticidas ainda é o mais efetivo para o controle dessas pragas. A aplicação de inseticidas neonicotinoides isoladamente e em combinação com sal de cozinha (NaCl) é prática comum na produção agrícola (e.g., cultivo de soja brasileira). O uso do sal (0,5% p/v) associado a esse inseticida tem suprimido eficazmente herbívoros- alvo, garantido maior sustentabilidade (i.e., maior tempo de utilização). No entanto, os potenciais efeitos desta prática em organismos não alvos (incluindo pragas secundárias) não tem sido objeto de maiores estudos. Diante o exposto, o estudo das interações de eCO2 , plantas Bt, moléculas inseticidas e insetos fitosuccívoros é crucial. A elucidação dessas lacunas do conhecimento também facilitará o desenvolvimento de novas estratégias de manejo, a fim de mitigar os efeitos negativos nos cenários atuais e futuros. Insetos fitossuccívoros como pulgões e moscas brancas têm sido relatados causando problemas consideráveis em lavouras de milho e soja, respectivamente. Estes insetos causam danos diretos e indiretos nas plantas por sugarem nutrientes da seiva do floema e serem vetores de viroses. Portanto, o presente estudo faz uma abordagem com investigações conduzidas objetivando melhor compreender a interação de fatores associados a alterações climáticas (i.e, CO2 elevado), plantas Bt (i.e., milho e soja) e inseticidas (i.e., imidaclopride associado ou não ao NaCl) em insetos sugadores (e.g., pulgões e moscas brancas). No primeiro capítulo nós examinamos os efeitos do eCO2 na morfologia e bioquímica de uma cultivar de soja Bt e os efeitos indiretos na história de vida e no comportamento alimentar de B. tabaci. Nossos resultados mostraram uma redução na qualidade nutricional das plantas, afetando indiretamente parâmetros biológicos de B. tabaci, além disso, através da análise do comportamento alimentar da mosca branca, verificamos alterações nos traços de resistência das plantas. O segundo capítulo aborda a interação milho piramidado com duplo gene Bt e o pulgão Rhopalosiphum maidis. O objetivo foi avaliar a preferência, desempenho e o comportamento alimentar de R. maidis em plantas de milho com duplo gene Bt (Cry1Ab e Cry1F) e na sua isolinha não- Bt. Nossos resultados mostraram que R. maidis apresentou menor preferência pelo milho Bt piramidado, resultando em menor permanência de pulgões nessas plantas. Durante o ensaio de comportamento alimentar, a duração da não sonda (inseto sem o contato com o estilete na planta) foi significativamente maior nas plantas Bt. Respectivamente, as atividades relacionadas a ingestão de seiva do floema (E2 e E2s) foi significativamente menor no milho com duplo gene Bt. No terceiro capítulo, utilizamos plantas de soja Bt para avaliarmos os efeitos da aplicação de uma concentração subletal do imidaclopride, associada ou não ao (NaCl), a mosca branca B. tabaci. A associação do NaCl não modificou a toxicidade das soluções contendo imidaclopride, no entanto foi possível observar um estresse mais evidente em moscas alimentadas em plantas tratadas com a CL10 na ausência do NaCl. Nossos resultados fornecem importantes informações que podem corroborar com o desenvolvimento de estratégias para o manejo integrado de insetos sugadores em cenários atuais e futuros.