Children’s Dietary Inflammatory Index: Association with sociodemographic and behavioral factors, cardiometabolic risk, and inflammatory markers (PASE study)

Abstract

The Children’s Dietary Inflammatory Index (C-DII) is a novel method of estimating the quality and the inflammatory properties of pediatric population’s diet. The possible determinants of the dietary inflammatory potential, as well as the health consequences of the pro-inflammatory diet in childhood remains unclear. Thus, we aimed to evaluate the association of the C-DII scores with sociodemographic and behavioral factors, cardiometabolic risk, and inflammatory markers in schoolchildren. The systematic review was performed according to the recommendations of Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyzes (PRISMA) guidelines and registered in PROSPERO (CRD42019123939). This is a cross-sectional representative study carried out with participants from the Schoolchildren Health Assessment Survey (PASE - 2015), which was approved by the Ethics Committee on Human Research of the Universidade Federal de Viçosa (UFV), process no. 663,171/2014. The sample consisted of 378 children between the ages of 8 and 9 years enrolled in all public and private schools from the urban area of Viçosa, Minas Gerais, Brazil. The parents’ participants signed the Informed Consent Terms. To evaluate food consumption, breakfast habit, and to calculate C-DII scores, three 24-hour recall were applied on non-consecutive days, including one day of weekend. Sixteen food- parameters were used for the C-DII calculation and the index was adjusted per 1000 kcal consumed. A semi-structured questionnaire was applied to obtain sociodemographic and screen time information. Anthropometric measures (weight and height), body fat distributions (total, truncal, gynoid, android), body mass index (BMI) calculation, and biochemical analysis were performed to assess the cardiometabolic risk. The body composition was evaluated by dual energy X-ray absorptiometry (DXA). Blood samples were collected after 12h of fasting for the analysis of lipid profile (total cholesterol and fractions, triglycerides) and inflammation markers (serum adipokines). The atherogenic indexes (Castelli risk index I, Castelli index risk II, lipoprotein combine index (LCI), atherogenic index of plasma (AIP), and atherogenic coefficient (AC)) of the sample were calculated. At the end of the study, all children received the results of their tests and individual nutritional guidance. The statistical analyses were realized in the Social Package Statistical Science (SPSS) program version 23.0 and Stata®8 version 14. Multivariable linear regression models were proposed to establish the relationship of C-DII with the dependent and independent variables and possible interactions. For all hypotheses, the level of statistical significance considered was α=5%. In the systematic review, all included papers found a positive association of the DII or C-DII with cardiometabolic and inflammatory markers in children and adolescents. The mean ± standard deviation (SD) of C- DII score was 0.60 ± 0.94 and ranged from −2.16 (maximum anti-inflammatory diet) to 2.75 (maximum pro-inflammatory diet). Breakfast skipping was associated to a higher intake of lipids, monounsaturated fat, and polyunsaturated fat, and lower intake of carbohydrate, calcium, and magnesium. Children skipping breakfast at least one day of the three 24HR had higher C- DII scores. We did not identified interaction between breakfast skipping and sociodemographic factors (sex, age, race, and household per capita income) in relation to C-DII scores. However, the association between breakfast skipping and C-DII was more pronounced in children with sedentary behavior. Children with hypercholesterolemia and hypertriglyceridemia had higher C-DII scores. The C-DII was directly associated with atherogenic indexes and with the accumulation of altered dyslipidemia markers (high TC + high LDL-cholesterol + high TAG + low HDL-cholesterol). Non-White children and students from public schools were more likely to have a pro-inflammatory diet. Additionally, the C-DII was inversely associated with household per capita income. The C-DII was not associated with central and total body fat. However, the index was modestly inversely associated with adiponectin and RBP4, and modestly directly associated with chemerin. We conclude that breakfast skipping was associated with C-DII scores with significant interaction with sedentary behavior. A pro- inflammatory diet was positively associated with sociodemographic characteristics (non-white children, residents in poorer communities) and unhealthy outcomes (cardiometabolic and inflammatory markers) in Brazilian schoolchildren. These results reinforce the importance of effective public health policies and nutritional interventions targeting individuals with unhealthy behaviors and in social vulnerability to promote healthy eating and lifestyle habits since childhood. Keywords: Child. Food intake. Adiposity. Inflammation. Cardiovascular diseases. Socioeconomic factors. Nutritional Epidemiology.

O Índice Inflamatório da dieta Infantil (IID-I) é um novo método de estimação da qualidade e das propriedades inflamatórias da dieta da população pediátrica. Os possíveis determinantes do potencial inflamatório alimentar, bem como as consequências para a saúde da dieta pró- inflamatória na infância ainda não estão claros. Assim, buscou-se avaliar a associação dos escores de IID-I com fatores sociodemográficos e comportamentais, risco cardiometabólico e marcadores inflamatórios em escolares. A revisão sistemática foi realizada de acordo com as recomendações de Itens de Relatórios Preferenciais para Revisões Sistemáticas e Meta- Análises (PRISMA) e registrada no PROSPERO (CRD42019123939). Trata-se de um estudo representativo transversal realizado com participantes da Pesquisa de Avaliação da Saúde dos Escolares (PASE - 2015), aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa Humana da Universidade Federal de Viçosa (UFV), processo nº 663.171/2014. A amostra consistiu em 378 crianças entre 8 e 9 anos matriculadas em todas as escolas públicas e privadas da área urbana de Viçosa, Minas Gerais, Brasil. Os pais dos participantes assinaram os Termos de Consentimento Livre e Esclarecido. Para avaliar o consumo alimentar, o hábito do café da manhã e calcular os escores de IID-I, foram aplicados três recalls de 24 horas em dias não consecutivos, incluindo um dia de fim de semana. Foram utilizados dezesseis parâmetros alimentares para o cálculo IID-I e o índice foi ajustado por 1000 kcal consumidas. Foi aplicado um questionário semiestruturado para obtenção de informações sociodemográficas e de tempo de tela. Medidas antropométricas (peso e altura), distribuições de gordura corporal (total, troncal, ginoide, androide), cálculo do índice de massa corporal (IMC) e análises bioquímicas foram realizadas para avaliar o risco cardiometabólico. A composição corporal foi avaliada por absorptiometria de raios-X de dupla energia (DXA). Amostras de sangue foram coletadas após 12h de jejum para análise do perfil lipídico (colesterol total e frações, triglicérides) e marcadores de inflamação (adipocinas séricas). Foram calculados os índices aterogênicos (Índice de risco de Castelli I, Índice de risco de Castelli II, índice de combinação de lipoproteína, índice aterogênico de plasma e coeficiente aterogênico) da amostra. Ao final do estudo, todas as crianças receberam os resultados de seus10 exames e orientação nutricional individual. As análises estatísticas foram realizadas no programa de SPSS versão 23.0 e Stata® versão 14. Modelos de regressão linear multivariável foram propostos para estabelecer a relação do IID-I com as variáveis dependentes e independentes e possíveis interações. Para todas as hipóteses, o nível de significância estatística considerado foi de α=5%. Na revisão sistemática, todos os artigos incluídos encontraram associação positiva do índice com marcadores cardiometabólicos e inflamatórios em crianças e adolescentes. A média ± desvio padrão IID-I foi de 0,60 ± 0,94 e variou de −2,16 (dieta anti- inflamatória máxima) a 2,75 (dieta pró-inflamatória máxima). A omissão do café da manhã esteve associada a uma maior ingestão de lipídios, gordura monoinsaturada e gordura poli- insaturada, e menor ingestão de carboidratos, cálcio e magnésio. As crianças que omitem o café da manhã pelo menos um dia dos três 24HR tiveram maiores pontuações de IID-I. Não foram identificadas interações entre a omissão do café da manhã e fatores sociodemográficos (sexo, idade, raça e renda per capita domiciliar) em relação as pontuações do IID-I. No entanto, a associação entre a omissão do café da manhã e o IID-I foi mais acentuada em crianças com comportamento sedentário. Crianças com hipercolesterolemia e hipertrigliceridemia apresentaram maiores pontuações de IID-I. O IID-I foi diretamente associado a índices aterogênicos e com o acúmulo de marcadores de dislipidemia alterados (colesterol total alto + LDL-colesterol alto + TAG alto + baixo HDL-colesterol). Crianças não brancas e estudantes de escolas públicas eram mais propensas a ter uma dieta pró-inflamatória. Além disso, o IID-I foi inversamente associado à renda per capita domiciliar. O IID-I não foi associado a gordura corporal central e total. No entanto, o índice foi modestamente inversamente associado à adiponectina e RBP4, e modestamente diretamente associado à quemerina. Concluímos que a omissão do café da manhã foi associada as pontuações do IID-I com interação significativa com o comportamento sedentário. Uma dieta pró-inflamatória esteve positivamente associada a características sociodemográficas (crianças não brancas, residentes em comunidades mais pobres) e desfechos não saudáveis (marcadores cardiometabólicos e inflamatórios) em escolares brasileiros. Esses resultados reforçam a importância de políticas públicas de saúde eficazes e intervenções nutricionais voltadas para indivíduos com comportamentos não- saudáveis e em vulnerabilidade social para promover alimentação e hábitos de vida saudáveis desde a infância. Palavras-chave: Criança. Ingestão de alimentos. Adiposidade. Inflamação. Doenças cardiovasculares. Fatores socioeconômicos. Epidemiologia Nutricional.