Interações tri-tróficas no dossel: o papel da formiga Azteca chartifex na distribuição dos artrópodes e no sucesso reprodutivo de Byrsonima sericea

Abstract

As interações interespecíficas estão entre os processos mais importantes que influenciam os padrões de adaptação e variação de espécies, bem como a organização e estrutura de comunidades. Estas relações são caracterizadas por um sistema de custo benefício, variando em um contínuo entre antagonismo e mutualismo. A interação mutualística formiga-planta têm se mostrado importante na defesa da planta contra herbívoros, tendo como principal resultado a proteção efetiva seguida pelo aumento da aptidão da planta. Sabemos que o aumento da complexidade do habitat pode favorecer as formigas predadoras ao possibilitar a expansão de seus territórios. Porém, apesar de habitats mais complexos aumentarem a chance de encontro entre presas e predadores, estes ambientes também podem fornecer refúgios para as presas e dificultar sua localização. Compreender o papel do mutualismo formiga-planta, mediado pela complexidade estrutural do habitat, permitiria detectarmos os efeitos sobre a distribuição de artrópodes e o sucesso reprodutivo da planta hospedeira. Assim, no primeiro momento investigamos o efeito cascata da presença da formiga Azteca chartifex na diversidade das guildas de artrópodes do dossel florestal de uma árvore dominante nos ecótonos florestais, Byrsonima sericea. No segundo momento investigamos se a associação entre A. chartifex e liana influenciaria a efetividade do mutualismo formiga-planta. Realizamos nosso estudo no Parque Estadual do Rio Doce, Sudeste do Brasil, a partir de populações de B. sericea monitoradas em longo prazo. Selecionamos arbitrariamente 68 árvores distribuídas em três populações distintas e que tinham lianas em suas respectivas copas. Metade destes indivíduos era patrulhada por A. chartifex e a outra metade não possuíam relação com esta formiga. Nós distribuímos as árvores em dois tratamentos dentro das populações para investigarmos o efeito da presença de A. chartifex nos artrópodes do dossel florestal: i) A. chartifex presente (n = 32) e ii) A. chartifex ausente (n = 36). Para investigarmos o efeito da associação entre A. chartifex e liana no dossel, nós realizamos um experimento de remoção das lianas e redistribuímos as mesmas árvores em quatro tratamentos dentro das populações: i) A. chartifex e liana presente (n = 16); ii) A. chartifex ausente e liana presente (n = 18); iii) A. chartifex presente e liana removida (n = 16); e iv) A. chartifex ausente e liana removida (n = 18). As amostragens foram realizadas em três distintas fases:março e agosto de 2016 e março de 2017 (daqui por diante, Fase I, Fase II e Fase III, respectivamente). Na Fase I amostramos os artrópodes e coletamos as folhas para mensurar a herbivoria. Na Fase II realizamos o experimento de remoção das lianas das copas de B. sericea e, na Fase III, amostramos novamente os artrópodes e coletamos também folhas para mensurar a herbivoria. Para inventariarmos os artrópodes utilizamos a técnica de batimento e para estimarmos a herbivoria mensuramos os danos foliares em laboratório a partir da seleção das folhas através de um cubo aramado. Paralelo as estas amostragens, mensurarmos também o sucesso reprodutivo de B. sericea pela taxa de conversão de flores em frutos. Nossos resultados demonstraram que A. chartifex é uma espécie central na estruturação das guildas de artrópodes associadas à B. sericea, alterando a densidade populacional, a co-existência e as interações dos outros predadores e dos herbívoros. A presença de A. chartifex resultou também em um efeito cascata caracterizado por menores danos foliares em B. sericea. Detectamos, ainda, que a presença de liana é mais bem utilizada por A. chartifex do que pelos insetos herbívoros, potencializando a eficiência do forrageio desta formiga que refletiu no sucesso reprodutivo de B. sericea. Ao utilizar das lianas como caminhos alternativos para forragear, A. chartifex reduziu a densidade populacional dos herbívoros e aumentou a taxa de conversão de flores em frutos. De maneira geral, podemos concluir que as interações tri- tróficas discutidas nesta tese são afetadas pela presença de formigas territorialistas e dominantes, bem como pela presença de liana. Assim, compreender como estas interações se desenvolvem, bem como seus custos e benefícios, e qual é a espécie central envolvida foram aspectos primordiais para nosso entendimento acerca da dinâmica de comunidades nos ecótonos florestais. Estes aspectos contribuem para direcionarmos esforços para aquelas espécies estruturalmente importantes, auxiliando futuras práticas de manejo ou conservação do ambiente. Palavras-chave: Interação formiga-planta. Liana. Dossel. Interações interespecíficas.

Interspecific interactions are among most important processes that influence patterns of species adaptation and variation, as well as organization and structure of communities. These relationships are characterized by a system of cost-benefit, varying from a continuum between antagonism and mutualism. Ant-plant mutualistic has been shown to be important in plant defense against herbivores, having as main result effective protection followed by increase of plant fitness. We know that increasing habitat complexity may favor predatory ants by allowing expansion of their territories. However, although more complex habitats increase encounters chance between preys and predators, these environments can also provide refuges for prey and make it difficult to locate. Understanding the role of ant-plant mutualism, mediated by habitat structural complexity, would allow us to detect the effects on arthropods distribution and host plant reproductive success. Thus, at first moment we investigated cascading effect of Azteca chartifex ant presence on arthropod guilds diversity of forest canopy on a dominant tree in forest ecotones, Byrsonima sericea. In second moment we investigated whether association between A. chartifex and liana influences ant-plant mutualism effectiveness. We conducted our study in the Rio Doce State Park, Southeastern Brazil, from populations of B. sericea monitored in long term. We arbitrarily selected 68 trees distributed in three distinct populations and that had lianas in their respective crowns. Half of these individuals were patrolled by A. chartifex and other half had no relation to this ant. We distributed the trees in two treatments within of populations to investigate the effect of A. chartifex presence on forest canopy arthropods: i) A. chartifex present (n = 32) and ii) A. chartifex absent (n = 36). To investigate the effect of association between A. chartifex and liana on canopy, we performed liana removal experiment and redistributed same trees in four treatments within of populations: i) A. chartifex and liana present (n = 16); ii) A. chartifex absent and liana present (n = 18); iii) A. chartifex present and liana removed (n = 16); and iv) A. chartifex absent and liana removed (n = 18). Samplings were performed in three distinct phases: March 2016, August 2016 and March 2017 (hereafter, Phase I, Phase II and Phase III, respectively). In Phase I we sampled arthropods and collected leaves to measure herbivory. In Phase II we performed liana removal experiment from B. sericea crowns and, in Phase III, weagain sample arthropods and also collected leaves to measure herbivory. In order to inventory arthropods we used beating samples, and to estimate herbivory we measured foliar damage in laboratory by selecting leaves by wire-framed cube. Parallel to these samplings, we also measured B. sericea reproductive success by flower-fruit conversion rate. Our results demonstrated that A. chartifex is a central species in structuring of arthropod guilds associated with B. sericea, changing population density, coexistence and interactions of other predators and herbivores. Azteca chartifex presence also resulted in cascading effect characterized by lower leaf damage on B. sericea. We also detected that liana presence is better used by A. chartifex than by herbivorous insects, enhancing foraging efficiency of this ant that reflected in reproductive success of B. sericea. When using lianas as alternative foraging routes, A. chartifex reduced herbivores population density and increased flower-fruit conversion rate. In general, we can conclude that multi-trophic interactions discussed in this thesis were affected by presence of territorialist and dominant ants, as well as by habitat complexity. Thus, understanding how multi-trophic interactions develop, as well as their costs and benefits, and which keystone species is involved were primordial aspects for our understanding about communities dynamics in forest ecotones. These aspects contribute to directing efforts to those structurally important species, helping future management practices or environment conservation. Keywords: Ant-plant interaction. Liana. Canopy. Interspecific Interactions.