Diversity of Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) in South America: an evolutionary and ecological approach

Abstract

The erythrinid Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) is a freshwater fish species widely distributed from Panama to northern Argentina, occupying most of the cis and trans-Andean hydrographic basins. This species complex includes seven karyomorphs, with 40 or 42 chromosomes, with different chromosome morphology, and sex chromosome systems. H. malabaricus also includes several molecular independent lineages. The low vagility of this species facilitates the fixation of chromosomal rearrangements and genetic differentiation in independent molecular lineages. The lack of an extensive taxonomic revision for H. malabaricus and the existence of several nominal species considered junior synonyms, make this group one of the most complex taxonomic problems of Neotropical fishes. The three papers that compose this thesis are the result of extensive sampling and three methodological approaches. We used geometric morphometric (1,942 samples), cytogenetics (32 samples), and phylogeography (74 samples) to explore the current diversity and historical biogeography of H. malabaricus in both regional and continental scales. Our geometric morphometrics analyses from the Brazilian Continental Margin and South America, comprising 1,942 samples, aimed to explore the head shape of H. malabaricus. We tested the effect of allometry, long-term evolutionary isolation, adaptation to different aquatic systems and latitude in the shape of the head of H. malabaricus. We found that all the variables have a significant response. However, the effect of allometry is the only one that shows a clear pattern of correlation. Thus, we suggested that environmental adaptation constraints morphometric differentiation between independent molecular clades that maintain distinct morphological shapes, hampering the identification of new species within the H. malabaricus complex. We also used samples from Lower Central America and Northern South America to trace the influence of the uplift of the Northern Andes in H. malabaricus diversity using cytogenetics, geometric morphometrics, and molecular phylogeny. We found a clear Miocene/Pliocenevicariance between the cis and trans-Andean and a sharp discontinuity along the Magdalena River. Upper/Middle and Lower Magdalena samples exhibit different karyomorphs with a contrasting fluorescence pattern. Lower Magdalena karyomorph is similar to the other cis-Andean populations. The shape of the head of those groups also differs significantly. Finally, the molecular data show two principal clades separating Upper/Middle Magdalena from Lower Magdalena. While Upper/Middle Magdalena groups with other trans-Andean specimens, Lower Magdalena groups with cis-Andean samples. We hypothesized that the emergence of the Eastern Cordillera of the Andes worked as a vicariant event that initially separated the two principal clades, but posterior colonization of the Lower Magdalena generated a discontinuity along the Magdalena River.

O eritrínideo Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) é um peixe de água doce com ampla distribuição geográfica que vai do Panamá até o norte da Argentina, ocupando a maior parte das bacias hidrográficas cis e trans-andinas. Este complexo de espécies inclui sete cariomorfos, com 40 ou 42 cromossomos, com diferentes morfologias cromossômicas e sistemas de cromossomos sexuais. H. malabaricus também inclui várias linhagens moleculares independentes. A baixa vagilidade dessa espécie facilita a fixação de rearranjos cromossômicos e a diferenciação genética em linhagens moleculares independentes. A falta de uma extensiva revisão taxonômica e a existência várias espécies nominais consideradas sinônimos júnior fazem desse grupo um dos problemas taxonômicos mais complicados dos peixes neotropicais. Os três artigos que compõem a presente tese são resultado de uma extensa amostragem em três abordagens metodológicas. Utilizamos morfometria geométrica (1.942 amostras), citogenética (32 amostras) e filogeografia (74 amostras) para explorar a diversidade atual e a biogeografia histórica de H. malabaricus nas escalas regional e continental. Nossas análises de morfometria geométrica da Margem Continental Brasileira (375amostras) e da América do Sul (1.942 amostras) tiveram como objetivo explorar a forma da cabeça de H. malabaricus. Nós testamos o efeito da alometria, do isolamento evolutivo a longo prazo, da adaptação a diferentes sistemas aquáticos e da latitude na forma da cabeça de H. malabaricus. Os resultados sugerem que todas as variáveis têm uma resposta significativa. No entanto, o efeito da alometria é o único que mostra um padrão claro de correlação. Inferimos então que a adaptação ambiental restringe a diferenciação morfométrica entre clados moleculares independentes, mantendo uma enorme sobreposição de formas, o que dificulta a identificação de novas espécies dentro do complexo H. malabaricus. Nós também utilizamos amostras da América Central Inferior e do Norte da América do Sul para traçar a influência da elevação dos Andes nadiversidade de H. malabaricus usando citogenética, morfometria geométrica e filogenia molecular. Encontramos evidências de vicariância entre as populações do lado cis e trans da Cordilheira dos Andes que datam da transição entre o Mioceno e o Plioceno. Dentro do Rio Magdalena, encontramos também uma clara descontinuidade: enquanto as amostras do Alto e Médio Magdalena exibem um cariomorfo, as do Baixo Madalena exibem outro, similar às encontradas no lado cis-andino. A forma da cabeça desses dois grupos também difere significativamente. Finalmente, os dados moleculares mostraram dois clados principais separando Alto/Médio e Baixo Magdalena: as amostras do Alto/Médio Magdalena agruparam com outras populações trans-andinas enquanto as do Médio Magdalena agruparam com populações cis-andidas. Nossa hipótese diante destes resultados é que o surgimento da Cordilheira Oriental dos Andes funcionou como um evento vicariância que inicialmente separou os dois clados principais, mas posteriormente permitiu uma colonização do Baixo Magdalena e gerou uma descontinuidade ao longo do rio Magdalena.