Phylogeny and recombination of new world begomoviruses

Abstract

The genus Begomovirus (family Geminiviridae) includes viruses with mono- and bipartite genomes of circular, single-stranded DNA (ssDNA), which infect dicot plants and are transmitted by the whitefly Bemisia tabaci. Begomoviruses constitute an important group of plant pathogens responsible for severe losses in several crops of economic importance, mainly in tropical and subtropical regions. Based on phylogenetic relationships and genomic organization, begomoviruses can be divided into New World (NW) and Old World (OW) groups. NW begomoviruses have mostly bipartite genomes, with the two components named DNA-A and DNA-B. Recently, the association of a small number of NW begomoviruses with alphasatellites was demonstrated. Begomoviruses evolve at high rates, compared to viruses with RNA genomes. Although it is well established that mutation and recombination are the main sources of genetic variability for these viruses, a better understanding of the evolutionary forces that act upon begomovirus populations is still lacking. The objectives of this study were: (i) to obtain more detailed information on the evolutionary mechanisms that influence the genetic variability of NW begomoviruses; (ii) to assess, phylogenetically, the effect of recombination on the evolution of NW begomoviruses; (iii) to measure, by phylogeographic analysis, the effect of migration on the diversification of NW begomoviruses. Datasets including all DNA-A and DNA-B reference sequences of NW begomoviruses were obtained from GenBank. Recombination analysis revealed a relationship between NW begomoviruses and alphasatellites, suggesting that recombination is an important evolutionary mechanism affecting DNA-A evolution, particularly of the Rep gene ( present in both agents). Removal of recombinant blocks from the datasets was shown to be unnecessary, as it did not affect the phylogenetic signal when reconstructing phylogenies. Clusters among species were observed based on their locals of origin, suggesting that the introduction/migration of genomes from different areas greatly contributes to recombination and reassortment, which would increase the probability of the emergence of new variants better adapted than their parental viruses. Phylogeography results suggest that the DNA-A and DNA-B have distinct evolutionary histories, since they have ixdifferent common ancestors. Together, the results indicate an important role of recombination in the diversification of NW begomoviruses.

O gênero Begomovirus (família Geminiviridae) é constituído por vírus que apresentam um ou dois componentes genômicos de DNA circular de fita simples (ssDNA), infectam plantas dicotiledôneas e são transmitidos naturalmente pela mosca-branca Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). Os begomovírus constituem um importante grupo de patógenos de plantas responsáveis por perdas severas em diversas culturas de importância econômica, principalmente em regiões tropicais e subtropicais. Com base em relacionamento filogenético e organização do genoma, os begomovírus podem ser divididos em dois grupos: Velho Mundo (VM) e Novo Mundo (NM). Os begomovírus do NM possuem em sua maioria dois componentes genômicos, denominados DNA-A e DNA-B. Recentemente, a associação de alguns begomovírus do NM com DNAs satélites foi demonstrada. Begomovírus evoluem a taxas comparáveis às de vírus que possuem genoma de RNA. Embora se saiba que a mutação e a recombinação são os principais mecanismos geradores de variabilidade para esses vírus, ainda falta uma maior compreensão das forças evolucionárias que atuam sob as populações virais. Os objetivos deste estudo foram: (i) obter mais informações sobre os mecanismos evolucionários que influenciam a variabilidade genética dos begomovírus no NM; (ii) avaliar, por meio de filogenia, o efeito de recombinação na evolução dos begomovírus do NM; (iii) mensurar, por meio de análise filogeográfica, o efeito da migração na evolução dos begomovírus do NM. Sequências-referência de todos os DNA-A e DNA-B de begomovírus do NM foram obtidas do GenBank para montagem dos conjuntos de dados. Análises de recombinação evidenciaram um relacionamento entre begomovírus e alfassatélites do NM, sugerindo que a recombinação é um importante mecanismo evolucionário afetando a evolução do DNA-A, e em particular do gene Rep (presente em ambos os agentes). A retirada de blocos recombinantes mostrou-se desnecessária para a construção de filogenias, uma vez que não alterou o sinal filogenético. Foi encontrado um forte agrupamento entre as espécies baseado nos seus locais de origem, sugerindo que a introdução/migração de genomas oriundos de diferentes áreas contribui grandemente para o aumento dos eventos de recombinação e pseudo-recombinação, o que aumentaria a probabilidade do viisurgimento de novas variantes virais mais bem adaptadas que seus parentais. Resultados da filogeografia também indicam que DNA-A e DNA-B possuem histórias evolutivas distintas, já que as análises sugerem ancestrais diferentes. Em conjunto, os resultados indicam um importante papel da recombinação na diversificação dos begomovírus do NM.