The fate of duplicate genes in plants

Abstract

Plants are paleopolyploid organisms that survived the deleterious process of genome duplication. After duplication, copies of the same gene (paralogs) evolve in different ways due to the relaxation of purifying selection, making the duplicated genes the greatest source of evolutionary diversification. However, not all categories of genes are retained in the genomes, or lost, randomly. Several evolutionary models have been proposed to explain the evolutionary fate and biased retention of duplicate genes, to thereby better understand polyploidy. However, the applicability of these models has been ill defined. We used approaches of comparative genomics and molecular phylogeny to investigate the fate of duplicated genes in plants. Initially, we inferred about the ancestry of two small families of duplicated genes — methionine synthase and raffinose oligosaccharides — in the genomes of nine species of plants to then characterize the evolutionary forces that have shaped the evolutionary fate of paralogs, using resequencing data from 31 soybean genomes. Later, we used genomic data from 25 taxonomically different plant species to associate mechanisms of duplication, functional gene category and age of duplication to the biased retention of duplicate genes. In each of the two gene families, paralog evolved in different ways due to the relaxation of purifying selection, which allowed random mutations with adaptive value be fixed by positive selection. However, purifying selection seems to be more restrictive in at least one of paralogs of each gene family, preserving the ancestral function. Both the age and the mechanism of duplication contributed to variation in duplicate genes retention patterns in the 25 target genomes in this study. The fate and retention of duplicate genes in the genomes is apparently shaped by peculiarities inherent to each polyploid organism.

Plantas são organismos paleopoliplóides que sobreviveram ao deletério processo de duplicação do genoma. Após a duplicação, cópias de um mesmo gene (parálogos) evoluem de forma divergente devido ao relaxamento da seleção purificadora, tornando os genes duplicados fonte de diversificação evolutiva. No entanto, nem todas as categorias de genes são retidas nos genomas, ou perdidas, de forma aleatória. Vários modelos evolutivos têm sido propostos para explicar o destino evolutivo e retenção tendenciosa de genes duplicados, para consequentemente entender melhor a poliploidia. Entretanto, a aplicabilidade destes modelos têm sido pouco investigadas. Usamos abordagens de genômica comparativa e de filogenia molecular para investigar o destino evolutivo de genes duplicados em plantas. Inicialmente, inferimos sobre a ancestralidade de duas pequenas famílias de genes duplicados — metionina sintase e oligossacarídeos de rafinose — em genomas de nove espécies de plantas superiores para, então, caracterizar as forças evolutivas que moldaram os destinos evolutivos dos parálogos, usando dados de resequenciamento de 31 genomas de soja. Posteriormente, usamos dados genômicos de 25 espécies de plantas taxonomicamente divergentes para associar mecanismos de duplicação, categoria funcional do gene e idade de duplicação na retenção tendenciosa de genes duplicados. Nas duas famílias gênicas, cada parálogo evoluiu de forma divergente devido ao relaxamento da seleção purificadora, o que permitiu que mutações aleatórias com valor adaptativo fossem eventualmente fixadas por seleção positiva. No entanto, a seleção purificadora parece ter sido mais restritiva em ao menos um dos parálogos de cada família gênica, preservando função ancestral. Tanto a idade quanto o mecanismo de duplicação contribuíram para variação nos padrões de retenção de genes duplicados nos 25 genomas alvos deste estudo. O destino evolutivo e a retenção de genes duplicados nos genomas parecem ser moldados por peculiaridades inerentes a cada organismo poliplóide.